Symbioses may be important mechanisms of plant adaptation to their environment. We conducted a reciprocal inoculation experiment to test the hypothesis that soil fertility is a key driver of local adaptation in arbuscular mycorrhizal (AM) symbioses. Ecotypes of Andropogon gerardii from phosphorus-limited and nitrogen-limited grasslands were grown with all possible “home and away” combinations of soils and AM fungal communities. Our results indicate that Andropogon ecotypes adapt to their local soil and indigenous AM fungal communities such that mycorrhizal exchange of the most limiting resource is maximized. Grasses grown in home soil and inoculated with home AM fungi produced more arbuscules (symbiotic exchange structures) in their roots than those grown in away combinations. Also, regardless of the host ecotype, AM fungi produced more extraradical hyphae in their home soil, and locally adapted AM fungi were, therefore, able to sequester more carbon compared with nonlocal fungi. Locally adapted mycorrhizal associations were more mutualistic in the two phosphorus-limited sites and less parasitic at the nitrogen-limited site compared with novel combinations of plants, fungi, and soils. To our knowledge, these findings provide the strongest evidence to date that resource availability generates evolved geographic structure in symbioses among plants and soil organisms. Thus, edaphic origin of AM fungi should be considered when managing for their benefits in agriculture, ecosystem restoration, and soil-carbon sequestration.

A better understanding of the soil aggregation process is needed to address a variety of concerns, including soil quality and erosion, agricultural sustainability, soil C sequestration, the mobility of hazardous chemicals and remediation of contaminated sites. We used data from a chronosequence of tallgrass prairie restorations and a path analysis approach to evaluate how the lengths of two dia size classes of fibrous roots, the length of external mycorrhizal hyphae, microbial biomass C, hot-water soluble carbohydrate C and soil organic C interact to promote the stabilization of soil aggregates. The measured binding agents accounted for 88% of the variation in macroaggregates >212 μm diameter and goodness-of-fit indexes indicated a good practical fit of the path model to the data. The restoration of macroaggregate structure in this system was apparently driven by the direct and indirect effects of roots and external hyphae, with lesser relative contributions by the three measured C pools. Although the two root size classes had similar direct effects on the percentage of macroaggregates, their indirect contributions differed substantially. Fine roots (0.2–1 mm diameter) exerted considerable indirect effects via their strong influences on external hyphae and microbial biomass C. Very fine roots (<0.2 mm dia) made a stronger contribution to soil organic C than fine roots, but their overall indirect contribution to aggregation was minimal. In addition, the relative importance of each binding agent varied for different size fractions of macroaggregates and generally supported the hypothesis that the effectiveness of various binding mechanisms depends on the physical dimensions of the binding agents relative to the spatial scales of the aggregate planes of weakness being bridged.

In the hierarchical model of soil aggregate formation proposed by Tisdall and Oades (1982), a major mechanism involved in the binding of microaggregates into macroaggregates is physical entanglement by roots and mycorrhizal fungus hyphae. Using data collected from soils of a chronosequence of tallgrass prairie restorations and an adjacent prairie soil cultivated to row crops for at least 100 yr. it was found that root lengths by diameter size class, the lengths of roots colonized by mycorrhizal fungi within each root-size class, and extraradical hyphal lengths of mycorrhizal fungi were all highly correlated with the geometric mean diameter (GMD) of water-stable soil aggregates. To better understand the relative contributions of roots and mycorrhizal fungi to water-stable aggregation, a conceptual model emphasizing the interrelationships between roots of differing size classes, mycorrhizal fungi and aggregate-size distribution was developed and evaluated using path analysis. From path analysis, it was found that extraradical hyphal length followed by fine (0.2–1 mm dia) root length had the strongest direct effects on GMD. It was expected that a physical entanglement mechanism would involve the very finest roots; however, the direct path between very-fine (<0.2 mm dia) root length and GMD was not significant. Although both root-size classes exhibited significant indirect effects on GMD via the relationships between their colonized lengths and xtraradical hyphal length, the overall effect of fine root length on GMD was much stronger than the effect of very-fine root length. To determine the relative influences of plant lifeforms on root morphology and estimate the effects of various lifeforms on GMD, data on aboveground standing crops associated with the root and fungus data were added to the path model. Prairie grasses were associated with both fine and very-line root lengths and exhibited the strongest effects on GMD; whereas, non-prairie grasses were most strongly associated with very-fine root length and only weakly affected GMD. Perennial species of Compositae were associated with line root length and also had a fairly strong influence on GMD. This study supports the conceptual model developed by Tisdall and Oades and suggests that a better understanding of soil aggregate development may be achieved by considering the interactions between roots and mycorrhizal fungi in relationship to plant community composition.

A major factor controlling soil organic matter dynamics is believed to be the differing degrees of protection from decomposition afforded by the spatially hierarchical organization of soil aggregate structure. Changes in the natural 13C content and in the concentration of soil organic C resulting from the growth of C3 pasture grasses (low δ13CPDB) on former C4 cropland (high δ13CPDB) were used to investigate the turnover and inputs of organic C in water-stable aggregates of different sizes. After removal of free and released particulate organic matter (POM) in aggregate size separates (POM with a density ≤ 1.85 g cm−3 that was either exterior to aggregates in situ or released from unstable aggregates by slaking), organic C concentrations were greater in macroaggregates (>212 µm) than in microaggregates (53–212 µm). The turnover time (1/k) for C4-derived C was 412 yr for microaggregates, compared with an average turnover of 140 yr for macroaggregates, indicating that old C associated with microaggregates may be both biochemically recalcitrant and physically protected. Net input rates of C3-derived C increased with aggregate size (0.73–1.13 g kg−1 yr−1), supporting the concept of an aggregate hierarchy created by the binding of microaggregates into increasingly larger macroaggregates. The net input rate for microaggregates, however, was equal to the rates for small macroaggregates, suggesting that the formation and degradation of microaggregates may be more dynamic than is predicted by their stability in cultivated soils or by the observed turnover times for old C.

Summary Mycorrhizal phenotypes arise from interactions among plant and fungal genotypes and the environment. Differences in the stoichiometry and uptake capacity of fungi and plants make arbuscular mycorrhizal ( AM ) fungi inherently more nitrogen (N) limited and less phosphorus (P) limited than their host plants. Mutualistic phenotypes are most likely in P‐limited systems and commensal or parasitic phenotypes in N‐limited systems. Carbon (C) limitation is expected to cause phenotypes to shift from mutualism to commensalism and even parasitism. Two experiments compared the influence of fertilizer and shade on mycorrhizas in A ndropogon gerardii across three naturally N‐limited or P‐limited grasslands. A third experiment examined the interactive effects of N and P enrichment and shade on A . gerardii mycorrhizas. Our experiments generated the full spectrum of mycorrhizal phenotypes. These findings support the hypothesis that mutualism is likely in P‐limited systems and commensalism or parasitism is likely in N‐limited systems. Furthermore, shade decreased C‐assimilation and generated less mutualistic mycorrhizal phenotypes with reduced plant and fungal biomass. Soil fertility is a key controller of mycorrhizal costs and benefits and the L aw of the M inimum is a useful predictor of mycorrhizal phenotype. In our experimental grasslands arbuscular mycorrhizas can ameliorate P‐limitation but not N‐limitation.