Here, we subjected the marine copepod Tigriopus japonicus to environmentally-relevant concentrations of microplastics (MPs) and mercury (Hg) for three generations (F0-F2) to investigate their physiological and molecular responses. Hg accumulation and phenotypic traits were measured in each generation, with multi-omics analysis conducted in F2. The results showed that MPs insignificantly impacted the copepod's development and reproduction, however, which were significantly compromised by Hg exposure. Interestingly, MPs significantly increased Hg accumulation and consequently aggravated this metal toxicity in T. japonicus, demonstrating their carrier role. Multi-omics analysis indicated that Hg pollution produced numerous toxic events, e.g., induction of apoptosis, damage to cell/organ morphogenesis, and disordered energy metabolism, ultimately resulting in retarded development and decreased fecundity. Importantly, MPs enhanced Hg toxicity mainly via increased oxidative apoptosis, compromised cell/organ morphogenesis, and energy depletion. Additionally, phosphoproteomic analysis revealed extensive regulation of the above processes, and also impaired neuron activity under combined MPs and Hg exposure. These alterations adversely affected development and reproduction of T. japonicus. Overall, our findings should offer novel molecular insights into the response of T. japonicus to long-term exposure to MPs and Hg, with a particular emphasis on the carrier role of MPs on Hg toxicity.

ABSTRACT Studies have demonstrated that marine phytoplankton can adapt to the warmer environment. However, the underlying mechanisms remain largely unknown. Here, we quantified the capacity of a globally distributed marine diatom Skeletonema dohrnii , for rapid evolution under the moderate (24°C) and severe (28°C) warming scenarios. Whole‐genome resequencing analysis revealed that the evolutionary adaptation of S. dohrnii to moderate warming was slow (i.e., 700 generations), whereas it was rapid (i.e., 300 generations) under severe warming but suffered a substantial loss of genetic diversity within the population. Genes associated with energy production and lipid metabolism evolved rapidly, particularly under severe warming, suggesting their vital roles in thermal adaptation. Proteomic results also showed the enhanced expression of proteins involved in energy production and lipid metabolism, especially under severe warming. Furthermore, particulate organic carbon and nitrogen production was greatly enhanced in the moderate warming‐selected population but increased insignificantly in the severe warming‐selected population, indicating more rapid adaptation driven by severe warming. Our results provide molecular insights into the rapid but limited evolution of thermal adaptation in marine diatoms and highlight energy production and lipid metabolism as the most important adaptive strategy. Future warming will affect genetic diversity and population dynamics of diatoms in the ocean.