Potato (Solanum tuberosum L.) is the world's most important non-cereal food crop, and the vast majority of commercially grown cultivars are highly heterozygous tetraploids. Advances in diploid hybrid breeding based on true seeds have the potential to revolutionize future potato breeding and production1-4. So far, relatively few studies have examined the genome evolution and diversity of wild and cultivated landrace potatoes, which limits the application of their diversity in potato breeding. Here we assemble 44 high-quality diploid potato genomes from 24 wild and 20 cultivated accessions that are representative of Solanum section Petota, the tuber-bearing clade, as well as 2 genomes from the neighbouring section, Etuberosum. Extensive discordance of phylogenomic relationships suggests the complexity of potato evolution. We find that the potato genome substantially expanded its repertoire of disease-resistance genes when compared with closely related seed-propagated solanaceous crops, indicative of the effect of tuber-based propagation strategies on the evolution of the potato genome. We discover a transcription factor that determines tuber identity and interacts with the mobile tuberization inductive signal SP6A. We also identify 561,433 high-confidence structural variants and construct a map of large inversions, which provides insights for improving inbred lines and precluding potential linkage drag, as exemplified by a 5.8-Mb inversion that is associated with carotenoid content in tubers. This study will accelerate hybrid potato breeding and enrich our understanding of the evolution and biology of potato as a global staple food crop.

Abstract Potato ( Solanum tuberosum L.) is the most important tuber crop worldwide. Efforts are underway to transform the crop from a clonally propagated tetraploid into a seed-propagated, inbred-line-based hybrid, but this process requires a better understanding of potato genome. Here, we report the 1.67-Gb haplotype-resolved assembly of a diploid potato, RH89-039-16, using a combination of multiple sequencing strategies, including circular consensus sequencing. Comparison of the two haplotypes revealed ~2.1% intragenomic diversity, including 22,134 predicted deleterious mutations in 10,642 annotated genes. In 20,583 pairs of allelic genes, 16.6% and 30.8% exhibited differential expression and methylation between alleles, respectively. Deleterious mutations and differentially expressed alleles were dispersed throughout both haplotypes, complicating strategies to eradicate deleterious alleles or stack beneficial alleles via meiotic recombination. This study offers a holistic view of the genome organization of a clonally propagated diploid species and provides insights into technological evolution in resolving complex genomes.

Abstract Late blight caused by the oomycete pathogen Phytophthora infestans continues to cause major worldwide losses in potato and tomato. Most accessions of Solanum americanum , a globally distributed, wild Solanaceae plant, are highly resistant to late blight. We generated high-quality reference genomes of four S. americanum accessions, re-sequenced 52 accessions, and we defined variation in the NLR immune receptor genes (the S. americanum NLRome). We further screened for variation in recognition of ∼315 P. infestans RXLR effectors in 52 S. americanum accessions. Using these genotypic and phenotypic data, we cloned three novel NLR-encoding genes Rpi-amr4, Rpi-amr16 and Rpi-amr17 , and determined their corresponding RXLR effector genes Avramr4 ( PITG_22825 ), Avramr16 ( PITG_02860 ) and Avramr17 ( PITG_04373 ) from P. infestans . These genomic resources and methodology will support efforts to convert potato into a “nonhost” of late blight and can be applied to diseases of other crops.

Abstract The embryo spot trait leads to a deep purple or reddish coloration at the base of the cotyledons of the embryo, visible on both sides of flat potato ( Solanum tuberosum ) seeds. This trait has long been used by potato researchers and breeders as a morphological marker during dihaploid induction. The formation of embryo spots reflects the accumulation of anthocyanins, but the genetic basis of this trait remains unclear. In this study, we mapped the embryo spot trait to a 6.78-Mb region at the end of chromosome 10 using an F 2 population derived from a cross between spotted and spotless plants. The recombination rate in the candidate region is severely suppressed, posing challenges for the map-based cloning of the underlying gene and suggesting large-scale rearrangements in this region. A de novo genome assembly of the spotted individual and a comparative genomic analysis to the reference genome of spotless potato revealed a 6.49-Mb inversion present in the spotted plant genome. The left breakpoint of this inversion occurred in the promoter region of an R2R3 MYB transcription factor gene that is highly expressed in the cotyledon base of spotted embryos but is not expressed in that of spotless embryos. This study elucidated the genetic basis for embryo spot formation in potato and provides a foundation for future cloning of the causative gene.