We present a molecular-level model for the origin and evolution of the translation system, using a 3D comparative method. In this model, the ribosome evolved by accretion, recursively adding expansion segments, iteratively growing, subsuming, and freezing the rRNA. Functions of expansion segments in the ancestral ribosome are assigned by correspondence with their functions in the extant ribosome. The model explains the evolution of the large ribosomal subunit, the small ribosomal subunit, tRNA, and mRNA. Prokaryotic ribosomes evolved in six phases, sequentially acquiring capabilities for RNA folding, catalysis, subunit association, correlated evolution, decoding, energy-driven translocation, and surface proteinization. Two additional phases exclusive to eukaryotes led to tentacle-like rRNA expansions. In this model, ribosomal proteinization was a driving force for the broad adoption of proteins in other biological processes. The exit tunnel was clearly a central theme of all phases of ribosomal evolution and was continuously extended and rigidified. In the primitive noncoding ribosome, proto-mRNA and the small ribosomal subunit acted as cofactors, positioning the activated ends of tRNAs within the peptidyl transferase center. This association linked the evolution of the large and small ribosomal subunits, proto-mRNA, and tRNA.

Significance Ribosomes exist in every cell and are responsible for translation from mRNA to protein. The structure of the ribosomal common core is highly conserved in all living species, while the outer regions of the ribosome are variable. Ribosomal RNA of eukaryotes contains expansion segments accreted onto the surface of the core, which is nearly identical in structure to that in prokaryotic ribosomes. Comparing eukaryotic and prokaryotic ribosomes allows us to identify 3D insertion fingerprints of the expansion segments. Similar fingerprints allow us to analyze the common core and detect ancestral expansion segments within it. We construct a molecular model of ribosomal evolution starting from primordial biological systems near the dawn of life, culminating with relatively recent changes specific to metazoans.