JG
Jean‐Michel Gaillard
Author with expertise in Wildlife Ecology and Conservation Biology
Achievements
Cited Author
Open Access Advocate
Key Stats
Upvotes received:
0
Publications:
31
(52% Open Access)
Cited by:
5,108
h-index:
94
/
i10-index:
379
Reputation
Biology
< 1%
Chemistry
< 1%
Economics
< 1%
Show more
How is this calculated?
Publications
0

Temporal Variation in Fitness Components and Population Dynamics of Large Herbivores

Jean‐Michel Gaillard et al.Nov 1, 2000
+2
N
M
J
▪ Abstract In large-herbivore populations, environmental variation and density dependence co-occur and have similar effects on various fitness components. Our review aims to quantify the temporal variability of fitness components and examine how that variability affects changes in population growth rates. Regardless of the source of variation, adult female survival shows little year-to-year variation [coefficient of variation (CV <10%)], fecundity of prime-aged females and yearling survival rates show moderate year-to-year variation (CV <20%), and juvenile survival and fecundity of young females show strong variation (CV >30%). Old females show senescence in both survival and reproduction. These patterns of variation are independent of differences in body mass, taxonomic group, and ecological conditions. Differences in levels of maternal care may fine-tune the temporal variation of early survival. The immature stage, despite a low relative impact on population growth rate compared with the adult stage, may be the critical component of population dynamics of large herbivores. Observed differences in temporal variation may be more important than estimated relative sensitivity or elasticity in determining the relative demographic impact of various fitness components.
0
Paper
Citation1,603
0
Save
0

Population dynamics of large herbivores: variable recruitment with constant adult survival

Jean‐Michel Gaillard et al.Feb 1, 1998
N
M
J
Recent long-term studies of population ecology of large herbivorous mammals suggest that survival of prime-aged females varies little from year to year and across populations. Juvenile survival, on the other hand, varies considerably from year to year. The pattern of high and stable adult survival and variable juvenile survival is observed in contrasting environments, independently of the main proximal sources of mortality and regardless of whether mortality is stochastic or density-dependent. High yearly variability in juvenile survival may play a predominant role in population dynamics.
0
Paper
Citation1,272
0
Save
0

TEMPORAL VARIATION IN SURVIVAL OF MAMMALS: A CASE OF ENVIRONMENTAL CANALIZATION?

Jean‐Michel Gaillard et al.Dec 1, 2003
N
J
EcologyVolume 84, Issue 12 p. 3294-3306 Regular Article TEMPORAL VARIATION IN SURVIVAL OF MAMMALS: A CASE OF ENVIRONMENTAL CANALIZATION? Jean-Michel Gaillard, Jean-Michel Gaillard Laboratoire de Biométrie et Biologie Evolutive, Unité Mixte de Recherche Numero 5558, Université Claude Bernard Lyon 1, 43 boulevard du 11 novembre 1918, 69622 Villeurbanne Cedex, France E-mail: [email protected]Search for more papers by this authorNigel Gilles Yoccoz, Nigel Gilles Yoccoz Arctic Ecology, Norwegian Institute for Nature Research, Polar Environmental Centre, N-9296 Tromsø, NorwaySearch for more papers by this author Jean-Michel Gaillard, Jean-Michel Gaillard Laboratoire de Biométrie et Biologie Evolutive, Unité Mixte de Recherche Numero 5558, Université Claude Bernard Lyon 1, 43 boulevard du 11 novembre 1918, 69622 Villeurbanne Cedex, France E-mail: [email protected]Search for more papers by this authorNigel Gilles Yoccoz, Nigel Gilles Yoccoz Arctic Ecology, Norwegian Institute for Nature Research, Polar Environmental Centre, N-9296 Tromsø, NorwaySearch for more papers by this author First published: 01 December 2003 https://doi.org/10.1890/02-0409Citations: 422 Corresponding Editor: M. S. Boyce Read the full textAboutPDF ToolsRequest permissionExport citationAdd to favoritesTrack citation ShareShare Give accessShare full text accessShare full-text accessPlease review our Terms and Conditions of Use and check box below to share full-text version of article.I have read and accept the Wiley Online Library Terms and Conditions of UseShareable LinkUse the link below to share a full-text version of this article with your friends and colleagues. Learn more.Copy URL Share a linkShare onEmailFacebookTwitterLinkedInRedditWechat Abstract In an age- or stage-structured population, a given change on a proportional scale of different fitness components has different effects on the population growth rate. Because earlier studies have shown that variability is selectively disadvantageous for long-lived iteroparous species, fitness components whose variation has greatest impact on the population growth rate are expected to be canalized against temporal variability. We present here a test for such a canalization of fitness components most influential for population growth. If canalization occurs, (1) within a given population the variance of canalized fitness components should be less than that of noncanalized components, and (2) among populations an inverse relationship should occur between the potential demographic impact of fitness components and their temporal variability. We tested these hypotheses using data on age-dependent survival of ungulates. As expected for long-lived vertebrates, elasticities and sensitivities of adult survival were consistently higher than for juvenile survival. In support of the canalization hypothesis, the variance of juvenile survival with low potential demographic impact on fitness was consistently higher than the variance of adult survival with high potential demographic impact on fitness, in all of 22 ungulate populations for which long-term demographic monitoring data were available. However, a negative covariation between potential impact on fitness and temporal variation could also be accounted for by alternative hypotheses, the lower resistance of growing individuals to environmental "insults," or reduced adult phenotypic variability due to selective mortality of juveniles. To differentiate between canalization of adult survival and frailty/selective mortality of juveniles, we included five populations of small mammals. We then found a negative relationship between the relative potential impact of age-dependent survival on fitness and the relative variability of age-dependent survival, especially for populations faced with high environmental variation. This remained true after correcting for differences in mean survival of juveniles and adults and was independent of phylogeny. Although more data are required to extend the hypothesis to other taxonomic groups, we conclude that available data support the idea that adult survival of ungulates is canalized against temporal variation. Therefore, contrasted responses of juvenile and prime-age survival to environmental variation in ungulates may be adaptive and could be viewed as a bet-hedging strategy. Supporting Information Filename Description https://dx.doi.org/10.6084/m9.figshare.c.3297980 Research data pertaining to this article is located at figshare.com: Please note: The publisher is not responsible for the content or functionality of any supporting information supplied by the authors. Any queries (other than missing content) should be directed to the corresponding author for the article. Literature Cited Abildgard, F., J. Andersen, and O. Barndorff-Nielsen . 1972. The hare population (Lepus europaeus Pallas) of Illumo Island, Denmark. A report on the analysis of the data from 1957–1970. Danish Review of Game Biology 6: 1–32. Albon, S. D., B. Mitchell, and B. W. Staines . 1983. Fertility and body weight in female red deer: a density dependent relationship. Journal of Animal Ecology 52: 969–980. Ballard, W. B., J. S. Whitman, and D. J. Reed . 1991. Population dynamics of moose in south-central Alaska. Wildlife Monographs 114: 1–49. Benton, M. J. 1988. The phylogeny and classification of the tetrapods. Oxford University Press, Oxford, UK. Benton, T. G., and A. Grant . 1996. How to keep fit in the real world: elasticity analyses and selection pressures on life histories in a variable environment. American Naturalist 147: 115–139. Benton, T. G., A. Grant, and T. H. Clutton-Brock . 1995. Does environmental stochasticity matter? Analysis of red deer life histories on Rum. Evolutionary Ecology 9: 559–574. Boyce, M. S. 1977. Population growth with stochastic fluctuation in the life table. Theoretical Population Biology 12: 366–373. Boyce, M. S. 1988. Where do we go from here? Pages 351–361 in M. S. Boyce, editor. Evolution of life histories of mammals. Theory and patterns. Yale University Press, New Haven, Connecticut, USA. Bulmer, M. G. 1985. Selection for iteroparity in a variable environment. American Naturalist 126: 63–71. Burnham, K. P., D. R. Anderson, G. C. White, C. Brownie, and K. H. Pollock . 1987. Design and analysis methods for fish survival experiments based on release–recapture. American Fisheries Society Monographs 5, Bethesda, Maryland, USA. Byers, J. A. 1997a. Mortality risk to young pronghorns from handling. Journal of Mammalogy 78: 894–899. Byers, J. A. 1997b. American pronghorn. Social adaptations and the ghosts of predators past. Chicago University Press, Chicago, Illinois, USA. Caswell, H. 2001. Matrix population models: construction, analysis and interpretation. Second edition. Sinauer Associates, Sunderland, Massachusetts, USA. Caswell, H., and M. C. Trevisan . 1994. Sensitivity analysis of periodic matrix models. Ecology 75: 1299–1303. Charnov, E. L. 1986. Life history evolution in a "recruitment population": why are adult mortality rates constant? Oikos 47: 129–134. Clutton-Brock, T. H. 1991. The evolution of parental care. Princeton University Press, Princeton, New Jersey, USA. Clutton-Brock, T. H., and S. D. Albon . 1985. Competition and population regulation in social mammals. Pages 557–575 in R. M. Sibly and R. H. Smith, editors. Behavioral ecology: ecological consequences of adaptive behaviour. Blackwell Scientific, Oxford, UK. Clutton-Brock, T. H., F. E. Guinness, and S. D. Albon . 1983. The costs of reproduction to red deer hinds. Journal of Animal Ecology 52: 367–383. Clutton-Brock, T. H., and M. E. Lonergan . 1994. Culling regimes and sex-ratio biases in Highland red deer. Journal of Applied Ecology 31: 521–527. Clutton-Brock, T. H., O. F. Price, S. D. Albon, and P. A. Jewell . 1991. Persistent instability and population regulation in Soay sheep. Journal of Animal Ecology 60: 593–608. Clutton-Brock, T. H., O. F. Price, S. D. Albon, and P. A. Jewell . 1992. Early development and population fluctuations in Soay sheep. Journal of Animal Ecology 61: 381–396. Cohen, D. 1966. Optimizing reproduction in a randomly varying environment. Journal of Theoretical Biology 12: 119–129. Coughenour, M. B., and F. J. Singer . 1996. Elk population processes in Yellowstone National Park under the policy of natural regulation. Ecological Applications 6: 573–593. Crespin, L., R. Verhagen, N. C. Stenseth, N. G. Yoccoz, A.-C. Prévot-Julliard, and J.-D. Lebreton . 2002. Survival in fluctuating bank vole populations: seasonal and yearly variations. Oikos 98: 467–479. Cunnington, D. C., and R. J. Brooks . 1996. Bet-hedging theory and eigenelasticity: a comparison of the life histories of loggerhead sea turtles (Caretta caretta) and snapping turtles (Chelydra serpentina). Canadian Journal of Zoology 74: 291–296. de Kroon, H., A. Plaisier, J. Van Groenendael, and H. Caswell . 1986. Elasticity: the relative contribution of demographic parameters to population growth rate. Ecology 67: 1427–1431. Eberhardt, L. L. 1985. Assessing the dynamics of wild populations. Journal of Wildlife Management 49: 997–1012. Eberhardt, L. L. 2002. A paradigm for population analysis of long-lived vertebrates. Ecology 83: 2841–2854. Fancy, S. G., K. R. Whitten, and D. E. Russell . 1994. Demography of the Porcupine caribou herd, 1983–1992. Canadian Journal of Zoology 72: 840–846. Festa-Bianchet, M., J. M. Gaillard, and J. T. Jorgenson . 1998. Mass and density-dependent reproductive success and reproductive costs in a capital breeder. American Naturalist 152: 367–379. Festa-Bianchet, M., and J. T. Jorgenson . 1998. Selfish mothers: reproductive expenditure and resource availability in bighorn ewes. Behavioral Ecology 9: 144–150. Festa-Bianchet, M., J. T. Jorgenson, M. Lucherini, and W. D. Wishart . 1995. Life history consequences of variation in age of primiparity in bighorn ewes. Ecology 76: 871–881. Festa-Bianchet, M., M. Urquhart, and K. G. Smith . 1994. Mountain goat recruitment: kid production and survival to breeding age. Canadian Journal of Zoology 72: 22–27. Fisher, D. A., I. F. P. Owens, and C. N. Johnson . 2001. The ecological basis of life history variation in marsupials. Ecology 82: 3531–3540. Fowler, C. W. 1987. A review of density-dependence in populations of large mammals. Current Mammalogy 1: 401–441. Gaillard, J. M. 1991. Some demographic characteristics in ungulate populations and their implication for management and conservation. Pages 493–495 in Proceedings of the International Symposium "Ongulés/Ungulates 91," Toulouse. Société Française pour l' Etude et la Protection des Mammifères, Institut de Recherche sur les Grands Mammifères, Paris, France. Gaillard, J. M., J. M. Boutin, D. Delorme, G. Van Laere, P. Duncan, and J. D. Lebreton . 1997. Early survival in roe deer: causes and consequences of cohort variation in two contrasted populations. Oecologia 112: 502–513. Gaillard, J. M., D. Delorme, J. M. Boutin, G. Van Laere, B. Boisaubert, and R. Pradel . 1993. Roe deer survival patterns: a comparative analysis of contrasting populations. Journal of Animal Ecology 62: 778–791. Gaillard, J. M., M. Festa Bianchet, and N. G. Yoccoz . 1998. Population dynamics of large herbivores: constant adult survival and variable recruitment. Trends in Ecology and Evolution 13: 58–63. Gaillard, J.-M., M. Festa-Bianchet, N. G. Yoccoz, A. Loison, and C. Toïgo . 2000. Temporal variation in fitness components and population dynamics of large herbivores. Annual Review of Ecology and Systematics 31: 367–393. Gaillard, J. M., D. Pontier, D. Allainé, J. D. Lebreton, J. Trouvilliez, and J. Clobert . 1989. An analysis of demographic tactics in birds and mammals. Oikos 56: 59–76. Garland, T., and A. R. Ives . 2000. Using the past to predict the present: confidence intervals for regression equations in phylogenetic comparative methods. American Naturalist 155: 346–364. Gibson, G., and G. Wagner . 2000. Canalization in evolutionary genetics: a stabilizing theory? Bioessays 22: 372–380. Goodman, D. 1979. Regulating reproductive effort in a changing environment. American Naturalist 113: 735–748. Grant, A. 1997. Selection pressures on fitness components in density-dependent populations. Proceedings of the Royal Society of London Series B 264: 303–306. Haldane, J. B. S., and S. D. Jayakar . 1963. Polymorphism due to selection of varying direction. Journal of Genetics 58: 237–242. Hall, S. J. G., and J. G. Hall . 1988. Inbreeding and population dynamics of the Chillingham cattle (Bos taurus). Journal of Zoology 216: 479–493. Hansson, L., and H. Henttonen . 1985. Regional differences in cyclicity and reproduction in Clethrionomys species: are they related? Annales Zoologici Fennici 22: 277–288. Harvey, P. H., and A. Rambaut . 2001. Comparative analyses for adaptive radiations. Philosophical Transactions of the Royal Society of London Series B 355: 1599–1605. Heard, D., S. Barry, G. Watts, and K. Child . 1997. Fertility of female moose (Alces alces) in relation to age and body composition. Alces 33: 165–176. Hoefs, M., and M. Bayer . 1983. Demographic characteristics of an unhunted Dall's sheep (Ovis dalli dalli) population in Southwest Yukon. Canadian Journal of Zoology 61: 1346–1357. Hoogland, J. L. 1995. The black-tailed prairie dog. Social life of a burrowing mammal. University of Chicago Press, Chicago, Illinois, USA. Horvitz, C., D. W. Schemske, and H. Caswell . 1996. The relative "importance" of life-history stages to population growth: prospective and retrospective analyses. Pages 247–271 in S. Tuljapurkar and H. Caswell, editors. Structured-population models in marine, terrestrial, and freshwater systems. Chapman and Hall, New York, New York, USA. Jorgenson, J. T., M. Festa-Bianchet, J. M. Gaillard, and W. D. Wishart . 1997. Effects of age, sex and density on natural survival of yearling and adult bighorn sheep. Ecology 78: 1019–1032. Keller, B. L. 1985. Reproductive patterns. Pages 725–778 in R. Tamarin, editor. Biology of New World Microtus. Special Publication American Society of Mammalogists 8. Lambin, X. 1994. Natal philopatry, competition for resources, and inbreeding avoidance in Townsend's voles (Microtus townsendii). Ecology 75: 224–235. Lambin, X., and C. J. Krebs . 1993. Influence of female relatedness on the demography of Townsend's vole population in the spring. Journal of Animal Ecology 62: 536–550. Lambin, X., and N. G. Yoccoz . 1998. The effect of population kin structure on nestling survival in Townsend's voles, Microtus townsendii. Journal of Animal Ecology 67: 1–16. Lande, R. 1982. A quantitative genetic theory of life history evolution. Ecology 63: 607–615. Lande, R. 1988. Demographic models of the northern spotted owl (Strix occidentalis caurina). Oecologia 75: 601–607. Lande, R., and S. J. Arnold . 1983. The measurement of selection on correlated characters. Evolution 37: 1210–1226. Lande, R., S. Engen, and B. E. Sæther . 2003. Stochastic population models in ecology and conservation. Oxford University Press, Oxford, UK. Lande, R., and S. H. Orzack . 1988. Extinction dynamics of age-structured populations in a fluctuating environment. Proceedings of the National Academy of Sciences (USA) 85: 7418–7421. Langernau, E. E., and J. M. Lerg . 1976. The effects of winter nutritional stress on maternal and neonatal behavior in penned white-tailed deer. Applied Animal Ethology 2: 207–223. Lebreton, J. D., and J. Clobert . 1990. Bird population dynamics, management and conservation: the role of mathematical modelling. Page 105–125 in C. M. Perrins, J. D. Lebreton, and G. J. M. Hirons, editors. Bird population studies: their relevance to conservation and management. Oxford University Press, Oxford, UK. Link, W. A., and J. D. Nichols . 1994. On the importance of sampling variance to investigations of temporal variation in animal population size. Oikos 69: 539–544. Loudon, A. S. I. 1985. Lactation and neonatal survival of mammals. Symposia of the Zoological Society of London 54: 183–207. Martin, T. E., J. Clobert, and D. R. Anderson . 1995. Return rates in studies of life history evolution: are biases large? Journal of Applied Statistics 22: 863–875. McCullough, D. R. 1979. The George Reserve deer herd. Population ecology of a K-selected species. University of Michigan Press, Ann Arbor, Michigan, USA. Millar, J. S., E. M. Derrickson, and S. T. P. Sharpe . 1992. Effects of reproduction on maternal survival and subsequent reproduction in northern Peromyscus maniculatus. Canadian Journal of Zoology 70: 1129–1134. Millar, J. S., and T. Teferi . 1993. Winter survival in northern Peromyscus maniculatus. Canadian Journal of Zoology 71: 125–129. Mills, L. S., D. F. Doak, and M. J. Wisdom . 1999. Reliability of conservation actions based on elasticity analysis of matrix models. Conservation Biology 13: 815–829. Mysterud, A., F. J. Perez-Barberia, and I. J. Gordon . 2001. The effects of season, sex and feeding style on home range area versus body mass scaling in temperate ruminants. Oecologia 127: 30–39. Orzack, S. H., and S. D. Tuljapurkar . 2000. Reproductive effort in variable environments, or environmental variation is for the birds. Ecology 82: 2659–2665. Owen-Smith, N. 1990. Demography of a large herbivore, the greater kudu Tragelaphus strepsiceros, in relation to rainfall. Journal of Animal Ecology 59: 893–913. Pac, D. F., R. J. Mackie, and H. E. Jorgensen . 1991. Mule deer population organization, behavior and dynamics in a Northern Rocky Mountain environment. Final Report. Montana Department of Fish, Wildlife and Parks, Helena, Montana, USA. Pfister, C. A. 1998. Patterns of variance in stage-structured populations: evolutionary predictions and ecological implications. Proceedings of the National Academy of Sciences (USA) 95: 213–218. Portier, C., M. Festa Bianchet, J. M. Gaillard, J. T. Jorgenson, and N. G. Yoccoz . 1998. Effects of density and weather on survival of bighorn sheep lambs (Ovis canadensis). Journal of Zoology 245: 271–278. Price, M. V., and P. A. Kelly . 1994. An age-structured demographic model for the endangered Stephens' kangaroo rat. Conservation Biology 8: 810–821. Ricklefs, R. E., and J. M. Starck . 1996. Applications of phylogenetically independent contrasts: a mixed progress report. Oikos 77: 167–172. Rohlf, F. J. 2001. Comparative methods for the analysis of continuous variables: geometric interpretations. Evolution 55: 2143–2160. Russell, D. E., K. L. Gerhart, R. G. White, and D. van der Wetering . 1998. Detection of early pregnancy in caribou: evidence for embryonic mortality. Journal of Wildlife Management 62: 1066–1075. Sæther, B., and E. O. Bakke . 2000. Avian life history variation and contribution of demographic traits to the population growth rate. Ecology 81: 642–653. Sæther, B., S. Engen, and E. Matthysen . 2002. Demographic characteristics and population dynamical patterns of solitary birds. Science 295: 2070–2073. Sand, H. 1996. Life history patterns in female moose (Alces alces): the relationship between age, body size, fecundity and environmental conditions. Oecologia 106: 212–220. Sauer, J. R., and M. S. Boyce . 1983. Density dependence and survival of elk in northwestern Wyoming. Journal of Wildlife Management 47: 31–37. Schaffer, W. M. 1974. Optimal reproductive effort in fluctuating environments. American Naturalist 108: 783–790. Seger, J., and H. J. Brockmann . 1987. What is bet-hedging? Oxford Survey in Evolutionary Biology 4: 182–211. Skogland, T. 1985. The effects of density-dependent resource limitation on the demography of wild reindeer. Journal of Animal Ecology 54: 359–374. Stearns, S. C. 1992. The evolution of life histories. Oxford University Press, Oxford, UK. Stearns, S. C., and T. J. Kawecki . 1994. Fitness sensitivity and the canalization of life-history traits. Evolution 48: 1438–1450. Stubsjoen, T., B. E. Saether, E. J. Solberg, M. Heim, and C. M. Rolandsen . 2000. Moose (Alces alces) survival in three populations in northern Norway. Canadian Journal of Zoology 78: 1822–1830. Tuljapurkar, S. D. 1982. Population dynamics in variable environments. III. Evolutionary dynamics of r-selection. Theoretical Population Biology 21: 141–165. Tuljapurkar, S. D. 1989. An uncertain life: demography in random environment. Theoretical Population Biology 21: 141–165. Tuljapurkar, S. D., and S. H. Orzack . 1980. Population dynamics in variable environments. I. Long-run growth rates and extinction. Theoretical Population Biology 18: 314–342. Turner, J. W., M. L. Wolfe, and J. F. Kirkpatrick . 1992. Seasonal mountain lion predation on a feral horse population. Canadian Journal of Zoology 70: 929–934. van Tienderen, P. H. 1995. Life cycle trade-offs in matrix population models. Ecology 76: 2482–2489. van Tienderen, P. H. 2000. Elasticities and the link between demographic and evolutionary dynamics. Ecology 81: 666–679. Wagner, G. P., G. Booth, and H. BagheriChaichian . 1997. A population genetic theory of canalization. Evolution 51: 329–347. Yoccoz, N. G., and R. A. Ims . 1999. Demography of small mammals in cold regions: the importance of environmental variability. Ecological Bulletins 47: 137–144. Yoccoz, N. G., K. Nakata, N. C. Stenseth, and T. Saitoh . 1998. The demography of Clethrionomys rufocanus: from mathematical and statistical models to further field studies. Researches on Population Ecology 40: 107–121. Yoccoz, N. G., H. Steen, R. A. Ims, and N. C. Stenseth . 1993. Estimating demographic parameters and the population size: an updated methodological survey. Pages 565–587 in N. C. Stenseth and R. A. Ims, editors. The biology of lemmings, Academic Press, London, UK. Citing Literature Volume84, Issue12December 2003Pages 3294-3306 ReferencesRelatedInformation
0
Paper
Citation546
0
Save
0

LONGEVITY CAN BUFFER PLANT AND ANIMAL POPULATIONS AGAINST CHANGING CLIMATIC VARIABILITY

William Morris et al.Jan 1, 2008
+17
C
D
W
Both means and year-to-year variances of climate variables such as temperature and precipitation are predicted to change. However, the potential impact of changing climatic variability on the fate of populations has been largely unexamined. We analyzed multiyear demographic data for 36 plant and animal species with a broad range of life histories and types of environment to ask how sensitive their long-term stochastic population growth rates are likely to be to changes in the means and standard deviations of vital rates (survival, reproduction, growth) in response to changing climate. We quantified responsiveness using elasticities of the long-term population growth rate predicted by stochastic projection matrix models. Short-lived species (insects and annual plants and algae) are predicted to be more strongly (and negatively) affected by increasing vital rate variability relative to longer-lived species (perennial plants, birds, ungulates). Taxonomic affiliation has little power to explain sensitivity to increasing variability once longevity has been taken into account. Our results highlight the potential vulnerability of short-lived species to an increasingly variable climate, but also suggest that problems associated with short-lived undesirable species (agricultural pests, disease vectors, invasive weedy plants) may be exacerbated in regions where climate variability decreases.
0
Citation453
0
Save
0

AGE-SPECIFIC SURVIVAL IN FIVE POPULATIONS OF UNGULATES: EVIDENCE OF SENESCENCE

Anne Loison et al.Dec 1, 1999
+2
J
M
A
Methodological problems in describing patterns of senescence in wild populations have until recently impeded progress in understanding the evolution of a process that decreases individual fitness. We investigated age- and sex-specific survival in five populations of three species of ungulates (roe deer, Capreolus capreolus; bighorn sheep, Ovis canadensis; and isard, Rupicapra pyrenaica), using recent statistical developments of capture–mark–recapture models and long-term (12 to 22 yr) data on marked individuals. The yearly survival of females aged 2–7 yr was remarkably similar and very high (92–95%) in all five populations. Survival of adult males varied among species and populations. Survival decreased from 8 yr onward for both sexes in all populations, suggesting that senescence was a common phenomenon. Male survival was lower than female survival, and the gender difference increased with age. The extent of sex differences in survival was related neither to sexual dimorphism in mass nor to the level of polygyny, suggesting that species differences in social behavior, particularly mating system and the level of male–male aggression, may be more important than simply the level of polygyny in explaining sexual differences in survival. Our results underline the advantages of long-term monitoring of marked individuals for the study of evolutionary ecology.
0
Citation432
0
Save
0

Measuring senescence in wild animal populations: towards a longitudinal approach

Daniel Nussey et al.May 16, 2008
J
M
T
D
Functional EcologyVolume 22, Issue 3 p. 393-406 Free Access Measuring senescence in wild animal populations: towards a longitudinal approach D. H. Nussey, Corresponding Author D. H. Nussey Institute of Evolutionary Biology, University of Edinburgh, The Kings’ Buildings, West Mains Road, Edinburgh EH9 3JT, UK; *Correspondence author. E-mail: [email protected]Search for more papers by this authorT. Coulson, T. Coulson Department of Life Sciences, Imperial College London, Silwood Park, Ascot, Berkshire, SL5 7PY, UK;Search for more papers by this authorM. Festa-Bianchet, M. Festa-Bianchet Département de Biologie, Université de Sherbrooke, Sherbrooke, Québec J1K 2R1, Canada; andSearch for more papers by this authorJ.-M. Gaillard, J.-M. Gaillard Unité Mixte de Recherche 5558 ‘Biométrie et Biologie Évolutive’, Université Claude Bernard Lyon I, 43 boul. du 11 Novembre 1918, 69622 Villeurbanne Cedex, FranceSearch for more papers by this author D. H. Nussey, Corresponding Author D. H. Nussey Institute of Evolutionary Biology, University of Edinburgh, The Kings’ Buildings, West Mains Road, Edinburgh EH9 3JT, UK; *Correspondence author. E-mail: [email protected]Search for more papers by this authorT. Coulson, T. Coulson Department of Life Sciences, Imperial College London, Silwood Park, Ascot, Berkshire, SL5 7PY, UK;Search for more papers by this authorM. Festa-Bianchet, M. Festa-Bianchet Département de Biologie, Université de Sherbrooke, Sherbrooke, Québec J1K 2R1, Canada; andSearch for more papers by this authorJ.-M. Gaillard, J.-M. Gaillard Unité Mixte de Recherche 5558 ‘Biométrie et Biologie Évolutive’, Université Claude Bernard Lyon I, 43 boul. du 11 Novembre 1918, 69622 Villeurbanne Cedex, FranceSearch for more papers by this author First published: 16 May 2008 https://doi.org/10.1111/j.1365-2435.2008.01408.xCitations: 302AboutSectionsPDF ToolsRequest permissionExport citationAdd to favoritesTrack citation ShareShare Give accessShare full text accessShare full-text accessPlease review our Terms and Conditions of Use and check box below to share full-text version of article.I have read and accept the Wiley Online Library Terms and Conditions of UseShareable LinkUse the link below to share a full-text version of this article with your friends and colleagues. Learn more.Copy URL Summary 1 A major current challenge in ageing research is to understand why senescence rates vary between individuals, populations and species in wild populations. 2 Recent studies clearly illustrate that senescent declines in key demographic and life-history traits can be observed in many wild animal systems. 3 Here, we summarize the key challenges facing researchers working to understand senescence in the wild. We concentrate on: (i) limited data availability, (ii) the substantial individual heterogeneity typical of wild populations, (iii) incomplete capture histories, and (iv) trade-offs across the life span. 4 We discuss analytical methods to overcome these challenges. We advocate the use of Capture–Mark–Recapture models to remove likely bias associated with re-sampling rates of less than one. We also illustrate that ageing trajectories may vary between different traits in wild populations. Wherever possible, researchers should examine ageing patterns in multiple traits. 5 Numerous models are available to describe the rate and shape of senescence in free-living populations, but there is currently little consensus regarding which is most appropriate in analyses of wild organisms. 6 We argue that only longitudinal studies of marked or recognizable individuals provide reliable sources of information in the study of senescence. Senescence is a within-individual process and only longitudinal studies allow researchers to separate within-individual ageing patterns from between-individual heterogeneity. 7 We examine two analytical approaches to measure ageing using longitudinal data from wild populations: a jack-knifing approach, well-suited to modelling survival probability, and a mixed-effects model approach. Both methods control for sources of between-individual heterogeneity to allow more accurate measurement of within-individual ageing patterns. Introduction The evolutionary ecology of senescence has been the focus of a recent surge in studies of free-living animal populations. These studies build upon the evolutionary literature on ageing: the well-established body of theory to explain the evolution of senescence (Medawar 1946; Williams 1957; Hamilton 1966), and the increasingly detailed understanding of the proximate physiological and molecular mechanisms underpinning senescence in several model laboratory study organisms (Partridge & Gems 2002, 2006, 2007). However, several assumptions of the classical evolutionary theory of ageing may rarely be met in free-living animal populations (Reznick et al. 2004; Williams et al. 2006). Recent work reveals that under such circumstances, classical theoretical predictions may not apply (Abrams 1993; Williams & Day 2003; Williams et al. 2006). Furthermore, the handful of intensely studied model laboratory systems cannot explain the remarkable variation in longevity and ageing rates observed both between and within species in nature, nor elucidate how environmental variation or life-history trade-offs really influence the rate of ageing and the force of selection on senescence (Partridge & Gems 2006, 2007). Senescence will reduce individual fitness (or age-specific vital rates) amongst individuals surviving into old age (Partridge & Barton 1996), but the evolutionary and ecological importance of such declines in free-living populations is largely unknown. The recent interest in measuring senescence in life-history traits and testing evolutionary theories of ageing in free-living non-model organisms has already shed light on these important issues (e.g. Bryant & Reznick 2004; Hendry et al. 2004; Charmantier et al. 2006b). Ultimately, our capacity to address these gaps in our knowledge relies on our ability to accurately and reliably measure senescence in wild populations. Senescence is a within-individual process caused by deterioration in molecular and physiological function. This deterioration increases an individual's probability of mortality and decreases its likelihood of successfully reproducing. A central challenge when studying free-living populations is to accurately measure either the ageing rates of specific individuals or the average ageing rate across individuals within a population. In this review, we argue that only longitudinal data sets, in which repeated measures are available for individuals across their lifetimes, are suitable for the estimation of ageing rates (Forslund & Part 1995; van de Pol & Verhulst 2006). Collecting such data from free-living populations can be logistically demanding and many potentially confounding factors can mask or emulate within-individual senescence patterns (Blarer, Doebeli & Stearns 1995; Gaillard et al. 2000b; van de Pol & Verhulst 2006). Here, we aim to review and assess the challenges associated with research into senescence in the wild; synthesize the approaches taken to measuring senescence to date; and describe analytical solutions to the central challenge of measuring within-individual ageing rates using longitudinal data. Throughout, we illustrate key points with unpublished examples using data from long-term individual-based studies of wild ungulates. We begin by describing four broad challenges to the accurate detection of senescence in wild populations. The challenges mortality rates and sample sizes In free-living animal populations, annual mortality rates are often high. Wild animals experience sources of mortality (e.g. predation, starvation) that few animals in the laboratory or captivity, or humans in the Western world, have to contend with. This has lead many eminent gerontologists and evolutionary biologists to speculate that senescence should rarely or never be observed in wild populations (e.g. Comfort 1979; Rose 1991; Hayflick 2000). As Rose (1991) puts the argument, ‘it is doubtful that many individuals [in free-living populations] would remain for study at the age at which laboratory populations exhibit aging.’ Whilst it is undoubtedly true that sample sizes for senescent individuals in wild populations are reduced by high pre-senescent mortality rates, a growing body of empirical research shows very palpably that declines in life-history traits in old age synonymous with senescence can be detected in wild animal populations. Table 1 shows a selection of studies of wild animals demonstrating age-related declines in a range of different traits, including probabilities of survival, fecundity or reproductive and physiological traits such as body mass, hormone levels and immune function. The list includes studies across a broad range of taxa showing marked variation in life history. Table 1 is not exhaustive and numerous studies have failed to detect senescence in wild populations (e.g. Slade 1995; Pistorius & Bester 2002). However, the list clearly exposes the suggestion that senescence is unlikely to be detected in natural populations as a fallacy. The question that remains largely unanswered is: what causes variation in the detectability and measured rate of senescence in different traits in wild populations? Table 1. Examples of studies of wild animal populations demonstrating declines in life-history traits in old age consistent with senescence. The table is not intended to be an exhaustive list, but rather to illustrate the accumulating evidence from a wide variety of different traits across a wide range of animal taxa for senescent declines in wild populations Trait Technique Function Species References Survival Mortality risk ML W Protopiophila litigate Bonduriansky & Brassil 2002 Mortality risk ML; PH G; W Oncorhynchys nerca Morbey et al. 2005 Mortality risk AFT; PH W Aphelocoma coerulescens Fox et al. 2006 Survival probability CMR Age Ovis aries Catchpole et al. 2000 Survival probability CMR Age Poecilia reticulata Bryant & Reznick 2004 Survival probability CMR Age Lacerta vivipara Ronce, Clobert & Massot 1998 Survival probability CMR Lt-L Cervus elaphus Moyes et al. 2006 Survival probability CMR G; W Capreolus capreolus Gaillard et al. 2004 Reproductive life-history traits Probability of reproducing TM Lt-Q Dama dama McElligott et al. 2002 Annual reproductive performance ML Q Accipiter nicus Newton & Rothery 1997 Annual fecundity GLMM Lt-Q Cervus elaphus Nussey et al. 2007a Offspring birth mass GLMM Q Halichoerus grypus Bowen et al. 2006 Breeding date GLMM Q Uria aalge Reed et al. 2008 Arrival time at breeding grounds anova Age Hirundo rustica Moller & De Lope 1999 Other traits Adult body mass ML Q Ovis canadensis Bérubéet al. 1999 Dispersal behaviour GLMM Age Sula nebouxii Kim et al. 2007 Foraging performance anova Age Thalassarche chrysostoma Catry et al. 2006 Ectoparasite burden anova Age Hirundo rustica Moller & De Lope 1999 Humoral immune response anova Age Ficedula albicollis Cichon et al. 2003 Corticosterone levels GLM Age Diomedea exulans Angelier et al. 2007 Abbreviations: Technique: ML, maximum likelihood-based linear or nonlinear curve fitting to age-specific trait averages; PH, proportional hazards model; AFT, accelerated failure time model; CMR, Capture–Mark–Recapture model; TM, multi-state transition model; anova, simple analysis of variance; GLM, generalized linear model; GLMM, generalized linear mixed-effects model. Function: Age, age class model; G, Gompertz; W, Weibull; L, linear; Q, quadtratic; Lt-L, logit-linear; Lt-Q, logit-quadratic. High rates of mortality in wild populations present problems of statistical power for studies of senescence. High rates of mortality inevitably mean that far lower numbers of individuals will be alive, and therefore available for sampling, in the eldest relative to the youngest age classes. The degree to which the magnitude of the mortality rate limits power to detect and model senescence will vary substantially between study systems. For example, a recent study of a Swedish population of collared flycatchers (Ficedula albicollis), a passerine bird experiencing relatively high annual mortality, revealed senescent declines in annual fitness from 5 years of age onwards in females (Brommer, Wilson & Gustafsson 2007). Because only around 7% of adult females survived to this age, an enormous sample (4992 females marked at birth) collected over 25 years was required to detect senescence and model causes of individual variation in senescence rates in this species (Brommer et al. 2007). On the other hand, many long-lived vertebrate species (such as ungulates, seabirds, turtles, bats and marine mammals) show relatively low adult mortality rates, with the onset of senescence in survival delayed until many years after maturity (e.g. Weimerskirch 1992; Gaillard et al. 1993). In a population of red deer (Cervus elaphus) in Scotland, the proportion of adult females surviving into senescent age classes was an order of magnitude higher than in the flycatcher study. Of 328 female deer that survived to maturity (3 years old), 70% survived to the age at which senescent declines in performance began (9 years old; Nussey et al. 2007a). Mortality rates have bearing not just on the statistical power of studies of senescence, but also on theoretical predictions regarding the force of selection in old age and hence future evolutionary trajectories of senescence (Williams 1957; Hamilton 1966). Williams (1957) predicted that populations experiencing increased ‘extrinsic’ mortality risk should evolve more rapid senescence rates. Laboratory and comparative studies have tested the prediction with mixed success (e.g. Promislow 1991; Ricklefs 1998; Stearns et al. 2000; Reznick et al. 2004). It has recently been argued that the assumptions underlying this prediction are overly simplistic and are almost certain to be violated in free-living populations (Williams et al. 2006). Changing these assumptions can markedly alter how theory predicts senescence should evolve (Abrams 1993; Williams & Day 2003). In practice, it is extremely difficult to separate (or even define) the extrinsic and intrinsic forces driving senescent declines in mortality or reproductive performance in wild populations (Williams & Day 2003; Williams et al. 2006). Most often the causes of mortality in such studies are unknown. Even when causes of death can be determined, it is likely that the intrinsic deterioration associated with senescence will interact with extrinsic mortality risks so as to make their separation unfeasible (Williams & Day 2003; Reznick et al. 2004; Vaupel et al. 2004). For example, older individuals may be at greater risk from predation (e.g. Festa-Bianchet et al. 2006; Wright et al. 2006). Similarly, extremely rapid declines in life-history traits just prior to death may reflect terminal illness rather than senescence (Coulson & Fairweather 2001), although the likelihood of contracting such an illness may increase with age. The distinction between ‘intrinsic’ and ‘extrinsic’ contributions to mortality may not be useful in most field studies, where decompositions of senescence into these components is, at best, challenging, and likely impossible (see Ricklefs 2008 for an alternative view). correcting for individual heterogeneity Individuals dying during a given period may not represent a random sub-section of a population (Vaupel, Monton & Stallard 1979; Vaupel & Yashin 1985). The importance of variation in any individual-level component of mortality risk was first noted by demographers, and this component has been termed ‘frailty’ and was assumed to be constant with age (Vaupel et al. 1979; Vaupel & Yashin 1985). If individuals with high frailty are more likely to die young, the average frailty of a cohort will decline with age (Vaupel et al. 1979). Consequently, even if within-individual mortality risk increases with age, the age-specific mortality estimated at the cohort or population level could actually plateau or decrease with age as low frailty individuals compose a larger and larger proportion of survivors (Vaupel et al. 1979). This individual heterogeneity in mortality risk can explain the puzzling decreases in mortality risk in extreme old age observed in large cohort experiments on fruit flies and nematode worms (Carey et al. 1992; Partridge & Mangel 1999). Ageing is a within-individual process and the accurate measurement of within-individual changes in phenotype across ages is therefore crucial to its study. However, disentangling the contributions of between-individual phenotypic heterogeneity from the within-individual ageing process in wild populations has proved challenging (Vaupel & Yashin 1985; van de Pol & Verhulst 2006). Heterogeneity in mortality risk is likely to be prevalent in wild populations for a variety of genetic and environmental reasons. It has the potential to mask patterns of senescence when measured among individuals at the cohort or population level. Since mortality can, by definition, only be observed once per individual, separating the within- and between-individual sources of variation in mortality is, strictly speaking, impossible. However, one can model frailty distributions, based on certain assumptions, and attempt to measure ageing in mortality risk at the within-individual level (see ‘Dealing with individual heterogeneity’ section). Between-individual variation is also frequently observed in traits other than survival and may have important ecological and evolutionary implications (van Noordwijk & de Jong 1986; Forslund & Part 1995). An individual's average phenotypic performance often covaries with longevity or age at maturity in wild populations (Bérubé, Festa-Bianchet & Jorgenson 1999; Reid et al. 2003; Weladji et al. 2006). This will generate heterogeneity in the phenotypic composition of different age classes and potentially mask the pattern of within-individual ageing observed at the population level (Curio 1983; Reid et al. 2003; van de Pol & Verhulst 2006). We can illustrate the issue using 581 annual body mass measurements from 205 female roe deer born between 1975 and 1996 in Trois Fontaines, France (Gaillard et al. 2000b). Females were separated into four age classes: 2, 3, 4–10 and > 10 year olds (following Gaillard et al. 2000a). Females measured more than once in an age class were assigned their median mass in that class. Females that were last measured at > 10 years were, on average, heavier than females that were last measured in middle age (4–10 years; t(df=489)= 3·43, P < 0·001; Fig. 1a). The eldest age class was therefore comprised of females that were heavier than the population mean; this heterogeneity will mask within-individual declines in body mass at the cross-sectional level. Figure 1b (filled squares) shows the mean body mass of females in each age class: there is no evidence of a significant decline from the 4–10 year old age class to the > 10 year old class (t192 = 0·81, P = 0·42). However, the repeated measures available on females allow us to also directly assess within-individual changes in mass between age classes. Changes in mass assessed from females measured in consecutive age classes revealed that females actually lost an average of 1·56 kg (± 0·39 SE; t28 = 4·06; P < 0·001) between the middle and eldest age classes (Fig. 1b, open trianges). Individual heterogeneity can totally mask senescence when measured using cross-sectional age-specific means (Bérubéet al. 1999; Cam et al. 2002; van de Pol & Verhulst 2006; see also Wilson, Charmantier & Hadfield 2008 for further discussion of implications of heterogeneity for quantitative genetic studies). Figure 1Open in figure viewerPowerPoint Cross-sectional and longitudinal ageing patterns of body mass of females in a wild population of roe deer in Trois Fontaines, France. (a) Average individual body mass across lifetime for females of different ages at last weighing (with SEs). (b) Plots of body mass changes with age: cross-sectional average body mass for each age class with SE bars (filled squares, left y-axis) and estimates of within-individual change across age classes for females measured at consecutive ages with SE bars (open triangles, right y-axis). sampling error and detection probability Senescence in wild populations has been assessed using two very different types of information: cross-sectional and longitudinal data. Most early studies were based on cross-sectional (or transversal) life tables in which individuals are sampled only once, usually at death (Deevey 1947; Spinage 1972). Such analyses provided the first broad picture of age-specific mortality (e.g. Caughley 1966) and were subsequently used to assess senescence patterns in wild animal populations (Nesse 1988; Promislow 1991; Ricklefs 1998; Mysterud et al. 2001). This approach, however, relies on several assumptions that are unlikely to be met (Gaillard et al. 1994). Life-table models of ageing assume a stationary demography over the study period, which is rarely likely to be true in free-living populations (Festa-Bianchet, Gaillard & Côté 2003; Coulson et al. 2006). They also rely on an accurate means of estimating the age of recovered individuals (Vincent et al. 1994), and assume that age-specific carcass recovery (for mortality-based life-tables) or detection (for survival-based life-tables) probabilities are equal across individuals (Caughley 1966). Because most of these assumptions are typically violated, we contend that reliable conclusions about senescence patterns in free-living populations cannot be drawn from cross-sectional data. The second type of data collected on wild populations involves the longitudinal monitoring of recognizable individuals, ideally from birth to death. This approach avoids most of the assumptions implicit in transversal approaches. However, in most studies of wild animals, the life-history traits of all individuals are not measured at each age simply because not all individuals are caught or observed each year. In such conditions, the number of animals at risk of mortality at a given age (Ra) and the number alive at the next age (Aa+1) are not known exactly. To account for the ‘unseen’ proportion of the population, a probabilistic approach such as Capture–Mark–Recapture (CMR) is required (Lebreton et al. 1992). In the handful of studies of wild animals where detection probabilities are almost one, such considerations do not apply (McDonald, Fitzpatrick & Woolfenden 1996; Bonduriansky & Brassil 2002; Catchpole et al. 2004). Where detection probabilities are less than one, but do not vary with age or among years, the ratio Aa+1 : Ra still provides an unbiased estimate of age-specific survival. However, variation in capture rates or re-sighting probabilities between years, seasons, sex and age classes, and social or reproductive states are common in studies of wild animals. For instance, changes in sampling effort can result in widely varying capture and re-captures rates (Gaillard et al. 2000b), and annual variation in re-sighting probabilities have been reported for ibex (Capra ibex; Toïgo et al. 2007), isard (Rupicapra pyrenaica; Loison et al. 1999) and mouflon (Ovis gmelini; Cransac et al. 1997). Likewise, young and adults often differ markedly in capture rates, young being generally easier to catch than adults (Gaillard et al. 1997; Cohas et al. 2007). Both social status (Cohas et al. 2007) and reproductive status (Catchpole et al. 2004) are also known to influence detection probability. Ignoring variations in detection rates can lead to biased age-specific survival estimates, and thereby biased estimates of both the onset and rate of senescence (Lebreton et al. 1992; Gaillard et al. 2000b). life-history trade-offs Life-history theories of the evolution of ageing, including antagonistic pleiotropy and disposable soma theories, predict trade-offs between investment in reproduction in early life and survival, performance or rate of senescence in later life (Williams 1957; Kirkwood & Holliday 1979; Partridge & Barton 1996). Several studies of human and wild animal populations have provided empirical support for these predictions (Westendorp & Kirkwood 1998; Orrell & Belda 2002; Reid et al. 2003; Carranza et al. 2004; Bowen et al. 2006; Descamps et al. 2006; Nussey et al. 2006, 2008; Charmantier et al. 2006b; Reed et al. 2008). However, as with all life-history analyses of trade-offs, several factors could confound a possible functional relationship between early reproduction and longevity or any measure of senescence in survival or reproductive output. For example, individual heterogeneity in resource acquisition could mean that some individuals perform consistently better than others. This would lead to positive correlations between early and late life performance at the phenotypic level and mask underlying genetic trade-offs between early and late life reproduction (van Noordwijk & de Jong 1986). Environmental variation may also reduce the detectability of early- vs. late-life trade-offs. An analysis of historical data for humans in Germany showed that the predicted trade-off between longevity and lifetime number of children only occurred when economical status was accounted for, with the poorest social groups suffering more costs (Lycett, Dunbar & Voland 2000). The trade-offs predicted by life-history theories of senescence may be less detectable when resources are plentiful (Ricklefs & Cadena 2007). Life-history trade-offs may also confound studies of survival senescence (Blarer et al. 1995). For example, in age-structured populations life-history theory predicts that individuals should increase their reproductive effort as they age because reproductive value declines with increasing age after the first reproduction (Williams 1966; Schaffer 1974). Evidence for increasing allocation of resources to reproduction with age in wild populations is limited (Mysterud, Solberg & Yoccoz 2005; Velando, Drummond & Torres 2006; Descamps et al. 2007). However, a ‘terminal investment’ strategy could mask intrinsic senescent declines in reproductive performance if reproductive effect was increased at the expense of reduced survival probability. Similarly, where short-term trade-offs between reproductive investment and survival occur, increased investment in reproduction late in life would result in an increase in mortality risk driven by allocation strategy rather than senescent deterioration (Blarer et al. 1995; Bonduriansky & Brassil 2002). Life-history theory predicts age-dependent changes in resource allocation that may interact with or be independent of the process of senescence and the integration of life-history theory within studies of ageing in the wild remains an important challenge. Meeting the challenges: analysis of senescence patterns in wild animal populations Longitudinal studies clearly are the most powerful approach to studying senescence in the wild. However, even when all individuals in a population are monitored continuously from birth to death, detecting and describing within-individual ageing patterns in free-living systems is challenging. In this section, we discuss issues relating to statistical power, the selection of traits for analysis and the functional form used to describe ageing patterns in field studies. A key challenge for field studies is to harness the power of longitudinal data sets to generate reliable predictions of within-individual ageing rates, whilst controlling for sources of heterogeneity. We present and illustrate two analytical approaches: the first predicts an individual's age-specific survival probabilities based on its phenotype; the second uses a mixed-effects model framework to separate between- and within-individual components of age-dependent variation in life-history traits. statistical power The statistical power to detect and model senescence rates will depend on both study effort and the life history and mortality rates of the focal population. The number of individuals sampled and monitored from birth and the length of the study period are crucial. As discussed above, the adult mortality rate, dispersal rates, age at maturity and age at onset of senescence of the study population will also determine the sample size available for senescent age classes. It will be particularly difficult to detect senescence in small, short-lived, highly dispersive taxa, where it is difficult to follow marked individuals from birth to death or to estimate the age of individuals at first capture (Slade 1995; Bonduriansky & Brassil 2002; Muller et al. 2004). This has not stopped researchers from successfully undertaking longitudinal studies on amenable species in the wild (e.g. Bonduriansky & Brassil 2002, 2005), or from developing novel methods of estimating the age structure of animals captured in the wild (Muller et al. 2004). Longer-lived species which experience relatively low adult mortality, such as large ungulates and colonial seabirds, will yield more powerful data for investigating changes in life-history traits in old age. However, these species may show a late onset of senescence and require data collected over many decades. Ultimately, it is important that any study of senescence in the wild applies analytical techniques that account for the inevitably declining sample size with age (Slade 1995). Several researchers have advocated the use of weighted regression (e.g. Promislow 1991; Jones et al. in press), but the problem is typically accounted for within the statistical frameworks applied in stu
0
Citation417
0
Save
0

An Analysis of Demographic Tactics in Birds and Mammals

Jean‐Michel Gaillard et al.Sep 1, 1989
+3
J
D
J
Using field data on fecundity, age at first reproduction and adult life expectancy, we reconsider the so-called r-K gradient by analyzing relationships between these three demographic parameters in 80 mammal species and 114 bird species. After the allometric effect of adult body weight is removed, the three variables remain correlated. The existence of demographic tactics which are independent of adult body weight is demonstrated by multivariate analyses of these variables. These analyses confirm the importance of ecological and phylogenetic constraints. The main structure is a time-scale gradient ranking species according to turn-over, both in birds and mammals. A second gradient ranking species according to iteroparity level appears significantly both in birds and mammals. In mammals, this pattern is related to patterns of parental investment.
0
Paper
Citation360
0
Save
150

Epigenetic predictors of maximum lifespan and other life history traits in mammals

Caesar Li et al.May 18, 2021
+133
P
K
C
Maximum lifespan of a species is the oldest that individuals can survive, reflecting the genetic limit of longevity in an ideal environment. Here we report methylation-based models that accurately predict maximum lifespan (r=0.89), gestational time (r=0.96), and age at sexual maturity (r=0.87), using cytosine methylation patterns collected from over 12,000 samples derived from 192 mammalian species. Our epigenetic maximum lifespan predictor corroborated the extended lifespan in growth hormone receptor knockout mice and rapamycin treated mice. Across dog breeds, epigenetic maximum lifespan correlates positively with breed lifespan but negatively with breed size. Lifespan-related cytosines are located in transcriptional regulatory regions, such as bivalent chromatin promoters and polycomb-repressed regions, which were hypomethylated in long-lived species. The epigenetic estimators of maximum lifespan and other life history traits will be useful for characterizing understudied species and for identifying interventions that extend lifespan.
150
Citation16
0
Save
0

Epigenetic clock and DNA methylation studies of roe deer in the wild

Jean-François Lemaître et al.Sep 22, 2020
+8
J
J
J
Abstract DNA methylation-based biomarkers of aging (epigenetic clocks) promise to lead to new insights in the evolutionary biology of ageing. Relatively little is known about how the natural environment affects epigenetic aging effects in wild species. In this study, we took advantage of a unique long-term (>40 years) longitudinal monitoring of individual roe deer ( Capreolus capreolus ) living in two wild populations (Chizé and Trois Fontaines, France) facing different ecological contexts to investigate the relationship between chronological age and levels of DNA methylation (DNAm). We generated novel DNA methylation data from n=90 blood samples using a custom methylation array (HorvathMammalMethylChip40). We present three DNA methylation-based estimators of age (DNAm or epigenetic age), which were trained in males, females, and both sexes combined. We investigated how sex differences influenced the relationship between DNAm age and chronological age through the use of sex-specific epigenetic clocks. Our results highlight that both populations and sex influence the epigenetic age, with the bias toward a stronger male average age acceleration (i.e. differences between epigenetic age and chronological ages) particularly pronounced in the population facing harsh environmental conditions. Further, we identify the main sites of epigenetic alteration that have distinct aging patterns across the two sexes. These findings open the door to promising avenues of research at the crossroad of evolutionary biology and biogerontology.
0
Citation4
0
Save
3

Glucocorticoids negatively relate to body mass on the short-term in a free-ranging ungulate

Lucas Lalande et al.Sep 17, 2022
+9
J
J
L
Abstract Environmental fluctuations force animals to adjust glucocorticoids (GCs) secretion and release to current conditions. GCs are a widely used proxy of an individual stress level. While short-term elevation in GCs is arguably beneficial for fitness components, previous studies have documented that the relationship between long-term baseline GCs elevation and fitness components can vary according to ecological and individual factors and according to the life-history of the species studied. Using longitudinal data on roe deer ( Capreolus capreolus ) from two populations facing markedly different environmental contexts, we tested whether baseline GC levels negatively correlate with body mass – a trait positively associated with demographic individual performance – on the short- to long-term. In support, higher baseline GC concentrations were associated to lighter body mass, both measured during the same capture event, in adults of both populations. Overall, we showed that despite the marked environmental and demographic differences between populations and despite the between-sex differences in life history (i.e. reproductive tactics), the relationship between body mass and GCs is consistent across environmental contexts, but might differ according to the life history stage of an individual. This work opens promising perspectives to further explore the relationship between GC and fitness-related traits according to life history stages in free-ranging mammals across seasonal and environmental contexts. The timing and context-dependence of GC levels highlight the complexity of studying stress responses in the wild.
3
Paper
Citation2
0
Save
Load More