Abstract Multiple learning processes contribute to successful goal-directed actions in the face of changing physiological states, biomechanical constraints, and environmental contexts. Amongst these processes, implicit sensorimotor adaptation is of primary importance, ensuring that movements remain well-calibrated and accurate. A large body of work on reaching movements has emphasized how adaptation centers on an iterative process designed to minimize visual errors. The role of proprioception has been largely neglected, thought to play a passive role in which proprioception is affected by the visual error but does not directly contribute to adaptation. Here we present an alternative to this visuo-centric framework, arguing that that implicit adaptation can be understood as minimizing a proprioceptive error, the distance between the perceived hand position and its intended goal. We use this proprioceptive re-alignment model (PReMo) to re-examine many phenomena that have previously been interpreted in terms of learning from visual errors, as well as offer novel accounts for unexplained phenomena. We discuss potential challenges for this new perspective on implicit adaptation and outline a set of predictions for future experimentation.

Abstract Sensorimotor adaptation benefits from learning in two parallel systems: one that has access to explicit knowledge, and another that relies on implicit, unconscious correction. However, it is unclear how these systems interact: does enhancing one system’s contributions, for example through instruction, impair the other, or do they learn independently? Here we illustrate that certain contexts can lead to competition between implicit and explicit learning. In some cases, each system is responsive to a task-related visual error. This shared error appears to create competition between these systems, such that when the explicit system increases its response, errors are siphoned away from the implicit system, thus reducing its learning. This model suggests that explicit strategy can mask changes in implicit error sensitivity related to savings and interference. Other contexts suggest that the implicit system can respond to multiple error sources. When these error sources conflict, a second type of competition occurs. Thus, the data show that during sensorimotor adaptation, behavior is shaped by competition between parallel learning systems.

Abstract Implicit motor recalibration allows us to flexibly move in novel and changing environments. Conventionally, implicit recalibration is thought to be driven by errors in predicting the sensory outcome of movement (i.e., sensory prediction errors). However, recent studies have shown that implicit recalibration is also influenced by errors in achieving the movement goal (i.e., task errors). Exactly how sensory prediction errors and task errors interact to drive implicit recalibration and, in particular, whether task errors alone might be sufficient to drive implicit recalibration remain unknown. To test this, we induced task errors in the absence of sensory prediction errors by displacing the target mid-movement. We found that task errors alone failed to induce implicit recalibration. In additional experiments, we simultaneously varied the size of sensory prediction errors and task errors. We found that implicit recalibration driven by sensory prediction errors could be continuously modulated by task errors, revealing an unappreciated dependency between these two sources of error. Moreover, implicit recalibration was attenuated when the target was simply flickered in its original location, even though this manipulation did not affect task error – an effect likely attributed to attention being directed away from the feedback cursor. Taken as a whole, the results were accounted for by a computational model in which sensory prediction errors and task errors, modulated by attention, interact to determine the extent of implicit recalibration. Author’s summary What information does the brain use to maintain precise calibration of the sensorimotor system? Using a reaching task paired with computational modeling, we find that movements are implicitly recalibrated by errors in predicting both the sensory outcome of movement (i.e., sensory prediction errors) as well as errors in achieving the movement goal (i.e., task errors). Even though task errors alone do not elicit implicit recalibration, they nonetheless modulate implicit recalibration when sensory prediction error is present. The results elucidate an unappreciated interaction between these two sources of error in driving implicit recalibration.

Abstract Much work has examined the process of canceling or inhibiting an impending action. However, the converse process of initiating a movement has, comparatively, been much less studied. Action initiation and action inhibition are generally considered to be independent and qualitatively distinct processes, while the exact relationship between these processes remains unclear. One respect in which action initiation and action inhibition are often thought to differ is in their speed; action inhibition is typically considered to be faster than action initiation, which allows for impending actions to be inhibited before they are initiated. This apparent contrast is, however, largely observed in tasks in which there is much greater urgency to inhibit an action that there is to initiate an action. This asymmetry in the urgency between action initiation and action inhibition, as well as other asymmetries in how action initiation and inhibition are cued, make it impossible to compare their relative time courses. Here, we demonstrate that, when action initiation and action inhibition are measured under conditions that are matched as closely as possible, their speed is the same. In light of this, we suggest that action initiation and action inhibition may not necessarily be qualitatively distinct processes, but may instead reflect two opposing states of a single process supporting a decision about whether to act or not. This perspective carries significant implications for computational models and presumed neural mechanisms of action control.

Abstract Recent work indicates that healthy younger adults can prepare accurate responses faster than their voluntary reaction times indicate, leaving a seemingly unnecessary delay of 80-100ms before responding. Here we examined how the preparation of movements, initiation of movements, and the delay between them are affected by ageing. Participants made planar reaching movements in two conditions. The ‘Free Reaction Time’ condition assessed the voluntary reaction times with which participants responded to the appearance of a stimulus. The ‘Forced Reaction Time’ condition assessed the minimum time actually needed to prepare accurate movements by controlling the time allowed for movement preparation. The time taken to both initiate movements in the Free Reaction Time and to prepare movements in the Forced Response condition increased with age. Notably, the time required to prepare accurate movements was significantly shorter than participants’ self-selected initiation times; however, the delay between movement preparation and initiation remained consistent across the lifespan (~90ms). These results indicate that the slower reaction times of healthy older adults are not due to an increased hesitancy to respond, but can instead be attributed to changes in their ability to process stimuli and prepare movements accordingly, consistent with age-related changes in brain structure and function.

Abstract The speed, or vigor, of our movements can vary depending on circumstances. For instance, the promise of a reward leads to faster movements. Reward also leads us to move with a lower reaction time, suggesting that the process of action selection can also be invigorated by reward. It has been proposed that invigoration of action selection and of action execution might occur through a common mechanism, and thus these aspects of behavior might be coupled. To test this hypothesis, we asked participants to make reaching movements to “shoot” through a target at varying speeds to assess whether moving more quickly was also associated with more rapid action selection. We found that, when participants were required to move with a lower velocity, the speed of their action selection was also significantly slowed. This finding was recapitulated in a further dataset in which participants determined their own movement speed, but had to move slowly in order to stop their movement inside the target. By re-analyzing a previous dataset, we also found evidence for the converse relationship between action execution and action selection: when pressured to select actions more rapidly, people also executed movements with higher velocity. Our results establish that invigoration of action selection and action execution vary in tandem with one another, supporting the hypothesis of a common underlying mechanism. Significance statement We show that voluntary increases in the vigor of action execution lead action selection to also occur more rapidly. Conversely, hastening action selection by imposing a deadline to act also leads to increases in movement speed. These findings provide evidence that these two distinct aspects of behavior are modulated by a common underlying mechanism.

Practice improves the speed at which we can perform a task, but also leads to habitual behavior. Behavioral, computational, and neurobiological evidence has suggested that these two effects of practice might be related; however, it remains unclear whether skill improvement and habit formation are two aspects of the same learning process, or are separate processes that occur in parallel. Using a visuomotor association task in human participants, we directly assessed the effects of practice on both the speed of response selection, and whether or not response selection became habitual. We found that response selection could become fully habitual within four days of practice. In contrast, the speed of response selection improved continuously with practice over twenty days. We conclude that skill learning occurs largely independently of habit formation, suggesting a distinct neural basis.

Many motor skills consist of continuous sequential actions, such as a tennis serve. It is currently unclear how these surprisingly understudied behaviors are learned, with the leading hypothesis being that sequences of single actions become "chunked" into larger single executable units. Under this hypothesis, continuous sequential actions should become more task-specific and less generalizable with practice. To test this, we developed a video game that requires participants to hold a tablet with both hands and steer a virtual car (the "ant-car") along a curving track. We tested participants" ability to generalize their skill to a probe track that required a different sequence of turns. Across days of practice, task success increased, and movement variability decreased. On the probe track, movement quality at the level of kinematics fully generalized but performance at the level of task success showed a consistent decrement. To address this apparent paradox, we empirically derived the control policy participants used at their maximal skill level on the training track. Notably, this policy was fully transferred to the probe track, but there were more instances of momentary deviations from it (lapses), which explains the worse performance despite equivalent skill. We conclude that continuous motor skills are acquired through learning of a flexible control policy that maps states onto actions and not through chunking or automatizing of a specific sequence of actions.

Learning to perform feedback control is critical for learning many real-world tasks that involve continuous control such as juggling or bike riding. However, most motor learning studies to date have investigated how humans learn feedforward but not feedback control, making it unclear whether people can learn new continuous feedback control policies. Using a manual tracking task, we explicitly examined whether people could learn to counter either a 90˚ visuomotor rotation or mirror-reversal using feedback control. We analyzed participants' performance using a frequency domain system identification approach which revealed two distinct components of learning: 1) adaptation of baseline control, which was present only under the rotation, and 2) de novo learning of a continuous feedback control policy, which was present under both rotation and mirror reversal. Our results demonstrate for the first time that people are capable of acquiring a new, continuous feedback controller via de novo learning.

Adaptation of our movements to changes in the environment is known to be supported by multiple learning processes which act in parallel. An implicit process recalibrates motor output to maintain alignment between intended and observed movement outcomes (known as implicit recalibration). In parallel, an explicit learning process drives more strategic adjustments of behavior, often by deliberately aiming movements away from an intended target (known as deliberate re-aiming). It has long been established that people form a memory for prior experience adapting to a perturbation through the fact that they become able to more rapidly adapt to familiar perturbations (a phenomenon known as savings). Repeated exposures to the same perturbation can further strengthen savings. It remains unclear, however, which underlying learning process is responsible for this practice-related improvement in savings. We measured the relative contributions of implicit recalibration and deliberate re-aiming to adaptation during multiple exposures to an alternating sequence of perturbations over two days. We found that the implicit recalibration followed an invariant learning curve despite prolonged practice, and thus exhibited no memory of prior experience. Instead, practice led to a qualitative change in re-aiming which, in addition to supporting savings, became able to be expressed rapidly and automatically. This qualitative change appeared to enable participants to form memories for two opposing perturbations, overcoming interference effects that typically prohibit savings when learning multiple, opposing perturbations. Our results are consistent with longstanding theories that frame skill learning as a transition from deliberate to automatic selection of actions.