Abstract The majority of highly polymorphic genes are related to immune functions and with over 100 alleles within a population, genes of the major histocompatibility complex (MHC) are the most polymorphic loci in vertebrates. How such extraordinary polymorphism arose and is maintained is controversial. One possibility is heterozygote advantage (HA), which can in principle maintain any number of alleles, but biologically explicit models based on this mechanism have so far failed to reliably predict the coexistence of significantly more than ten alleles. We here present an eco-evolutionary model showing that under HA evolution can result in the emergence and maintenance of more than 100 alleles if the following two assumptions are fulfilled: first, pathogens are lethal in the absence of an appropriate immune defence; second, the combined effect of multiple pathogens on host survival exceeds the sum of the effects of each pathogen alone. Thus, our results show that HA can be a more potent force in explaining the extraordinary polymorphism found at MHC loci than currently recognized.

Abstract In patch- or habitat-structured populations different processes can lead to diversity at different scales. While spatial heterogeneity generates spatially disruptive selection favoring variation between patches, local competition can lead to locally disruptive selection promoting variation within patches. So far, almost all theory has studied these two processes in isolation. Here, we use mathematical modelling to investigate how resource variation within and between habitats influences the evolution of variation in a consumer population where individuals compete in finite patches connected by dispersal. We find that locally and spatially disruptive selection typically act in concert, favoring polymorphism under a significantly wider range of conditions than when in isolation. But when patches are small and dispersal between them is low, kin competition inhibits the emergence of polymorphism, especially when driven by local competition. We further use our model to clarify what comparisons between trait and neutral genetic differentiation ( Q st / F st comparisons) can tell about the nature of selection. Overall, our results help understand the interaction between two major drivers of diversity: locally and spatially disruptive selection; and how this interaction is modulated by the unavoidable effects of kin selection under limited dispersal.

Sexual selection can promote adaptation if sexually selected traits are reliable indicators of genetic quality. Moreover, stronger sexual selection in males, as often reported in empirical studies, may help purge deleterious alleles at a low cost to population productivity. However, to what extent this remains true when a changing environment affects sexual selection dynamics has been debated. Here, we show that even if sexually selected traits remain honest signals of male quality in new environments, the efficacy of sexual selection will often be reduced under stress. We model the strength of sex-specific selection under different levels of environmental stress in a population in which males compete with each other for fertilization success and in which females experience fecundity selection. We observe that the strength of sexual selection is reduced relative to fecundity selection, resulting in a lowered potential for selection on males to aid adaptation under environmental change.

Abstract Complex life-cycles – that is, organismal development that unfolds across ecological niches – are pervasive in nature. In this work we set out to investigate the effects of complex life-cycles on the potential for diversification via evolutionary branching. We did this by analyzing a mathematical model of a consumer with two life-stages, each of which is characterized by a specific feeding efficiency trait that undergoes evolutionary change in response to ecological conditions such as resource competition. We find (i) that life-cycle complexity can favor diversification when compared to simple life-cycles, as there is a larger potential for evolutionary branching in the trait of the life-stage that has a higher population density; (ii) that evolution favors character displacement to minimize intra-stage resource competition; and (iii) that under certain parameters more than one evolutionary branching event can occur.

We derive how directional and disruptive selection operate on scalar traits in heterogeneous group-structured populations for a general class of models. In particular, we assume that each group in the population can be in one of a finite number of states, where states can affect group size and/or other environmental variables, at a given time. Using up to second-order perturbation expansions of the invasion fitness of a mutant allele, we derive expressions for the directional and disruptive selection coefficients, which are sufficient to classify the singular strategies of adaptive dynamics. These expressions include first- and second-order perturbations of individual fitness (expected number of settled offspring produced by an individual, possibly including self through survival); the first-order perturbation of the stationary distribution of mutants (derived here explicitly for the first time); the first-order perturbation of pairwise relatedness; and reproductive values, pairwise and three-way relatedness, and stationary distribution of mutants, each evaluated under neutrality. We introduce the concept of the individual k -fitness (defined as the expected number of settled offspring for which k −1 randomly chosen neighbors are lineage members) and show its usefulness for calculating relatedness and its perturbation. We then show that the directional and disruptive selection coefficients can be expressed in terms individual k -fitnesses with k = 1, 2, 3 only. This representation has two important benefits. First, it allows for a significant reduction in the dimensions of the system of equations describing the mutant dynamics that needs to be solved to evaluate explicitly the two selection coefficients. Second, it leads to a biologically meaningful interpretation of their components. As an application of our methodology, we analyze directional and disruptive selection in a lottery model with either hard or soft selection and show that many previous results about selection in group-structured populations can be reproduced as special cases of our model.

Meiotic drivers are common selfish genetic elements that have the ability to become over-represented among the products of meiosis, a transmission advantage that allows them to spread in a population even when they impose fitness costs on their host organisms. The ability of a meiotic driver to invade a population, and to subsequently reach fixation or coexist in a stable polymorphism can be affected by features of the life-cycle, behavior, and population structure of their host organism. Here, we present a mathematical model that addresses several unexplored aspects of meiotic drive population genetics, by focusing on spore killing, a type of drive specific to fungi. Our model can be adapted to different fungal life-cycles, and is used here to specifically analyze the cases of two well-studied genera of filamentous ascomycetes known to harbor spore killing elements, Podospora and Neurospora. We show how ploidy level, rate of selfing, and efficiency of spore killing affect the invasion probability of a driving allele and conditions for its coexistence in a stable polymorphism. Our theoretical findings are discussed in light of recent empirical findings in these two systems.

Sexually antagonistic (SA) selection, favouring different alleles in males and females, can contribute to the maintenance of genetic diversity. While current theory predicts that biallelic polymorphism can be maintained in SA loci, particularly with strong selection or sex-specific dominance, some candidate SA loci harbour more than two segregating alleles. This highlights a gap in our understanding of the origin and maintenance of SA genetic variation. We present a mathematical model to explore the evolution of alleles at either an autosomal or an X-linked locus under SA selection, affecting a quantitative trait with distinct female and male optima. We show that additive allelic effects predict only biallelic polymorphism, and only under symmetric and relatively strong selection. Polyallelic polymorphism can evolve under conditions of sex-specific or X-linked dominance for the trait, particularly under weak selection, such that several alleles coexist in a single population through balancing selection. Our analysis furthermore shows that sex-specific dominance (and X-linked dominance) evolves when permitted, thus promoting the evolution of polyallelic polymorphism. We conclude that SA selection can drive the co-evolution of sex-specific dominance and polyallelic polymorphism, particularly under weak selection, which reduces the gender load. To assess these findings, we analyse segregating variation in three populations of a seed beetle model system and find support for our predictions: (i) candidate SA loci show a relatively strong signal of polyallelic polymorphism and (ii) loci with the strongest signal of polyallelic polymorphism are enriched with genes associated with known SA phenotypes.

The majority of highly polymorphic genes are related to immune functions and with over 100 alleles within a population, genes of the major histocompatibility complex (MHC) are the most polymorphic loci in vertebrates. How such extraordinary polymorphism arose and is maintained is controversial. One possibility is heterozygote advantage (HA), which can in principle maintain any number of alleles, but biologically explicit models based on this mechanism have so far failed to reliably predict the coexistence of significantly more than ten alleles. We here present an eco-evolutionary model showing that evolution can result in the emergence and maintenance of more than 100 alleles under HA if the following two assumptions are fulfilled: first, pathogens are lethal in the absence of an appropriate immune defence; second, the effect of pathogens depends on host condition, with hosts in poorer condition being affected more strongly. Thus, our results show that HA can be a more potent force in explaining the extraordinary polymorphism found at MHC loci than currently recognized.

Many seabirds congregate in large colonies for breeding, a time when they are central place foragers. An influential idea in seabird ecology posits that competition during breeding results in an area of reduced prey availability around colonies, a phenomenon known as Ashmole's halo, and that this limits colony size. This idea has gained empirical support, including the finding that species coexisting within a colony might be able to do so by foraging on a single prey species but at different distances. Here, we provide a comprehensive mathematical model for central place foragers exploiting a single prey in a two-dimensional environment, where the prey distribution is the result of intrinsic birth and death, movement in space and mortality due to foraging birds (we also consider a variant tailored toward colonial social insects). Prey mortality is the result of bird predation at different distances according to an ideal free distribution that maximizes prey delivery under flight and search costs. We fully characterize the birds' ideal free distribution and the concomitant prey distribution. Our results show that prey depletion halos around breeding colonies are a robust phenomenon and that the birds' ideal free distribution is sensitive to prey movement. Furthermore, coexistence of several seabird species on a single prey easily emerges through behavioral niche partitioning whenever trait differences between species entail trade-offs between efficiently exploiting a scarce prey close to the colony and a more abundant prey far away. Such behavioral-based coexistence-inducing mechanisms should generalize to other habitat and diet choice scenarios.