Memory consolidation during sleep relies on the precisely timed interaction of rhythmic neural events. Here, we investigate differences in slow oscillations (SO; 0.5-1 Hz), sleep spindles (SP), and their coupling across the adult human lifespan and ask whether observed alterations relate to the ability to retain associative memories across sleep. We demonstrate that older adults do not show the fine-tuned coupling of fast SPs (12.5-16 Hz) to the SO peak present in younger adults but, instead, are characterized most by a slow SP power increase (9-12.5 Hz) at the end of the SO up-state. This slow SP power increase, typical for older adults, coincides with worse memory consolidation in young age already, whereas the tight precision of SO-fast SP coupling promotes memory consolidation across younger and older adults. Crucially, brain integrity in source regions of SO and SP generation, including the medial prefrontal cortex, thalamus, hippocampus and entorhinal cortex, reinforces this beneficial SO-SP coupling in old age. Our results reveal that cognitive functioning is not only determined by maintaining structural brain integrity across the adult lifespan, but also by the preservation of precisely timed neural interactions during sleep that enable the consolidation of declarative memories.

Abstract We studied oscillatory mechanisms of successful memory formation in 47 younger and 52 older adults in an intentional associative memory task with cued recall. While older adults showed reduced memory performance, we found subsequent memory effects (SME) in alpha/beta and theta frequency bands in both age groups. Using logistic mixed effect models, we then investigated whether interindividual differences in structural integrity of memory regions that were functionally linked to oscillatory dynamics in previous studies (Hanslmayr et al., 2011) could account for interindividual differences in the strength of the SME. Structural integrity of inferior frontal gyrus (IFG) and hippocampus (HC) was reduced in older adults. SME in the alpha/beta band were indeed modulated by the cortical thickness of inferior frontal gyrus (IFG), in line with its hypothesized role for deep semantic elaboration. Importantly, this structure–function relationship did not differ by age group. However, older adults were more frequently represented among the participants with low cortical thickness and consequently weaker SME in the alpha band. Thus, our results suggest that differences in the structural integrity of the IFG are the basis not only for interindividual, but also for age differences in memory formation.

Abstract Children show marked improvements in executive functioning (EF) between 4 and 7 years of age. In many societies, this time period coincides with the start of formal school education, in which children are required to follow rules in a structured environment, drawing heavily on EF processes such as inhibitory control. This study aimed to investigate the longitudinal development of two aspects of inhibitory control, namely response inhibition and response monitoring and their neural correlates. Specifically, we examined how their longitudinal development may differ by schooling experience, and their potential significance in predicting academic outcomes. Longitudinal data was collected in two groups of children at their homes. At T1, all children were roughly 4.5 years of age and neither group had attended formal schooling. One year later at T2, one group (P1, n = 40) had completed one full year of schooling while the other group (KG, n = 40) had stayed in kindergarten. Behavioural and brain activation data (measured with functional near-infrared spectroscopy, fNIRS) in response to a Go/No-Go task and measures of academic achievement were collected. We found that P1 children, compared to KG children, showed a greater change over time in activation related to response monitoring in the bilateral frontal cortex. The change in left frontal activation difference showed a small positive association with mathematical ability, suggesting certain functional relevance of response monitoring for academic performance. Overall, the school environment is important in shaping the development of the neural network underlying monitoring of one own’s performance. Research Highlights Using a school cut-off design, we collected longitudinal home assessments of two aspects of inhibitory control, namely response inhibition and response monitoring, and their neural correlates. For response monitoring, P1 children showed a greater difference over time in activation between correct and incorrect responses in the bilateral frontal cortex. The left frontal activation difference in P1 children showed a small association with mathematical ability, suggesting some functional relevance of response monitoring for academic performance. The school environment plays an important role in shaping the development of the neural network underlying monitoring of one own’s performance.

Abstract Successful consolidation of associative memories relies on the coordinated interplay of slow oscillations and sleep spindles during non-rapid eye movement (NREM) sleep, enabling the transfer of labile information from the hippocampus to permanent memory stores in the neocortex. During senescence, the decline of the structural and functional integrity of the hippocampus and neocortical regions is paralleled by changes of the physiological events that stabilize and enhance associative memories during NREM sleep. However, the currently available evidence is inconclusive if and under which circumstances aging impacts memory consolidation. By tracing the encoding quality of single memories in individual participants, we demonstrate that previous learning determines the extent of age-related impairments in memory consolidation. Specifically, the detrimental effects of aging on memory maintenance were greatest for mnemonic contents of medium encoding quality, whereas memory gain of weakly encoded memories did not differ by age. Using multivariate techniques, we identified profiles of alterations in sleep physiology and brain structure characteristic for increasing age. Importantly, while both ‘aged’ sleep and ‘aged’ brain structure profiles were associated with reduced memory maintenance, inter-individual differences in neither sleep nor structural brain integrity qualified as the driving force behind age differences in sleep-dependent consolidation in the present study.

The predictive processing framework posits that one of the main functions of the brain is to anticipate the incoming information. Internal models facilitate interactions with the world by predicting future states against which actual evidence is compared. The difference between predicted and actual states, the prediction error (PE), signals novel information. However, how PE affects cognitive processing downstream is not fully understood: one such aspect pertains to how PE influences episodic memories, and whether those effect on memory differ across the lifespan. We examine the relationship between PE and episodic memory in children, young and older adults. We use a novel paradigm whereby rich visual narratives are used to build action schemas that enable probing different mnemonic aspects. To create different levels of PE, we manipulate the story endings to be either expected, neutral or unexpected with respect to the unfolded action. We show that (i) expected endings are better encoded than neutral endings and (ii) unexpected endings improve the encoding of mismatching events and other aspects of the narrative. These effects are differentially modulated across the lifespan with PE-driven encoding being more prominent in children and young adults and with schema integration playing a larger role on memory encoding in older adults. These results highlight the role of predictions by enriching past experiences and informing future anticipations.This article is part of the theme issue 'Elements of episodic memory: lessons from 40 years of research'.

Abstract Efficient processing of visual environment necessitates the integration of incoming sensory evidence with concurrent contextual inputs and mnemonic content from our past experiences. To delineate how this integration takes place in the brain, we studied modulations of feedback neural patterns in non-stimulated areas of the early visual cortex in humans (i.e., V1 and V2). Using functional magnetic resonance imaging and multivariate pattern analysis, we show that both, concurrent contextual and time-distant mnemonic information, coexist in V1/V2 as feedback signals. The extent to which mnemonic information is reinstated in V1/V2 depends on whether the information is retrieved episodically or semantically. These results demonstrate that our stream of visual experience contains not just information from the visual surrounding, but also memory-based predictions internally generated in the brain. One-Sentence Summary Feedback activity in human early visual cortex contains concurrent contextual and time-distant mnemonic information.

Successful navigation to spatial locations relies on lasting memories from previous experiences. Spatial navigation undergoes profound maturational changes during childhood. It is unclear how well children can consolidate navigation-based spatial memories and if age-related variations in navigation during training predict spatial memory. The present study examined the immediate and long-delay (after a 2-week period) consolidation of navigation-based spatial memories in 6- to 8-year-old children (n = 33, 18 female/15 male,

Abstract Memory consolidation tends to be less robust in childhood than adulthood. However, little is known about the corresponding functional differences in the developing brain that may underlie age-related differences in retention of memories over time. This study examined system-level memory consolidation of object-scene associations after learning (immediate delay), one night of sleep (short delay), as well as two weeks (long delay) in 5-to-7-year-old children (n = 49) and in young adults (n = 39), as a reference group with mature consolidation systems. Particularly, we characterized how functional neural activation and reinstatement of neural patterns change over time, assessed by functional magnetic resonance imaging combined with representational (dis)similarity analysis (RSA). Our results showed that memory consolidation in children was less robust (i.e., more forgetting) compared to young adults. For correctly retained remote memories, young adults showed increased neural activation from short to long delay in neocortical (parietal, prefrontal and occipital) and cerebellar brain regions, while children showed increased neural activation in prefrontal and decrease in neural activity in parietal brain regions over time. In addition, there was an overall attenuated scene-specific memory reinstatement of neural patterns in children compared to young adults. At the same time, we observed category-based reinstatement in medial-temporal, neocortical (prefrontal and parietal), and cerebellar brain regions only in children. Taken together, 5-to-7-year-old children, compared to young adults, show less robust memory consolidation, possibly due to difficulties in engaging in differentiated neural reinstatement in neocortical mnemonic regions during retrieval of remote memories, coupled with relying more on gist-like, category-based neural reinstatement. RESEARCH HIGHLIGHTS Children showed less robust memory consolidation across short and long delay compared to young adults. Neural activity for remote memory increases from short to long delay in neocortical (parietal, prefrontal and occipital) and cerebellar brain regions in young adults, but not in children. Children showed reduced scene-specific reinstatement of neural patterns compared to young adults. Children relied more on gist-like, category-based neural reinstatement in medial-temporal, neocortical prefrontal and parietal, and cerebellar brain regions.

Abstract Many cross-sectional findings suggest that volumes of specific hippocampal subfields increase in middle childhood and early adolescence. In contrast, a small number of available longitudinal studies observed decreased volumes in most subfields over this age range. Further, it remains unknown whether structural changes in development are associated with corresponding gains in children’s memory. Here we report cross-sectional age differences in children’s hippocampal subfield volumes together with longitudinal developmental trajectories and their relationships with memory performance. In two waves, 109 healthy participants aged 6 to 10 years (wave 1: M Age =7.25, wave 2: M Age =9.27) underwent high-resolution magnetic resonance imaging to assess hippocampal subfield volumes, and completed cognitive tasks assessing hippocampus dependent memory processes. We found that cross-sectional age-associations and longitudinal developmental trends in hippocampal subfield volumes were highly discrepant, both by subfields and in direction. Further, volumetric changes were largely unrelated to changes in memory, with the exception that increase in subiculum volume was associated with gains in spatial memory. Importantly, the observed longitudinal patterns of brain-cognition coupling could not be inferred from cross-sectional findings. We discuss potential sources of these discrepancies. This study underscores that children’s structural brain development and its relationship to cognition cannot be inferred from cross-sectional age comparisons. Highlights The subiculum undergoes volumetric increase between 6-10 years of age Change across two years in CA1-2 and DG-CA3 was not observed in this age window Change across two years did not reflect age differences spanning two years Cross-sectional and longitudinal slopes in stark contrast for hippocampal subfields Longitudinal brain-cognition coupling cannot be inferred from cross-sectional data

Abstract From early to middle childhood, brain regions that underlie memory consolidation undergo profound maturational changes. However, there is little empirical investigation that directly relates age-related differences in brain structural measures to the memory consolidation processes. The present study examined system-level memory consolidations of intentionally studied object-location associations after one night of sleep (short delay) and after two weeks (long delay) in normally developing 5-to-7-year-old children (n = 50) and young adults (n = 39). Behavioural differences in memory consolidation were related to structural brain measures. Our results showed that children, in comparison to young adults, consolidate correctly learnt object-location associations less robustly over short and long delay. Moreover, using partial least squares correlation method, a unique multivariate profile comprised of specific neocortical (prefrontal, parietal, and occipital), cerebellar, and hippocampal subfield structures was found to be associated with variation in short-delay memory consolidation. A different multivariate profile comprised of a reduced set of brain structures, mainly consisting of neocortical (prefrontal, parietal, and occipital), and selective hippocampal subfield structures (CA1-2 and subiculum) was associated with variation in long-delay memory consolidation. Taken together, the results suggest that multivariate structural pattern of unique sets of brain regions are related to variations in short- and long-delay memory consolidation across children and young adults. RESEARCH HIGHLIGHTS Short- and long-delay memory consolidation is less robust in children than in young adults Short-delay brain profile comprised of hippocampal, cerebellar, and neocortical brain regions Long-delay brain profile comprised of neocortical and selected hippocampal brain regions. Brain profiles differ between children and young adults.