Abstract As sessile organisms, plants are subjected to fluctuating sunlight including potentially detrimental ultraviolet-B radiation (UV-B). In Arabidopsis thaliana , experiments under controlled conditions have shown that UV RESISTANCE LOCUS 8 ( UVR8 ) controls photomorphogenic responses for acclimation and tolerance to UV-B; however, its long-term impacts on plant performance remain poorly understood in naturally fluctuating environments. Here we quantified the survival and reproduction of different Arabidopsis mutant genotypes in diverse field and laboratory conditions. We found that uvr8 mutants produced more fruits than wild type in growth chambers with artificial low UV-B conditions but not in natural field conditions. Importantly, independent double mutants of UVR8 and the blue-light photoreceptor gene CRYPTOCHROME 1 ( CRY1 ) in two genetic backgrounds showed a drastic reduction in fitness in the field. UV-B attenuation experiments in field conditions and supplemental UV-B in growth chambers demonstrated that UV-B caused the conditional cry1 uvr8 lethality phenotype. RNA sequencing in different conditions revealed a large number of genes with statistical interaction of UVR8 and CRY1 mutations in the presence of UV-B in the field. Among them, Gene Ontology analysis identified enrichment of categories related to UV-B response, oxidative stress, photoprotection and DNA damage repair. Our study demonstrates the functional importance of the UVR8 -mediated response across life stages in natura , which is partially redundant with CRY1 , and provides an integral picture of gene expression associated with plant environmental responses under diverse environmental conditions.

Abstract Polyploidization, or whole genome duplication, is one of the major mechanisms of plant speciation. Allopolyploids (species that harbor polyploid genomes originating from hybridization of different diploid species) have been hypothesized to occupy a niche with intermediate, broader, or fluctuating environmental conditions compared with parental diploids. It remains unclear whether empirical data support this hypothesis and whether specialization of expression patterns of the homeologs (paralogous gene copies resulting from allopolyploidization) relates to habitat environments. Here, we studied the ecology and transcriptomics of a wild allopolyploid Cardamine flexuosa and its diploid parents C. hirsuta and C. amara at a fine geographical scale in their native area in Switzerland. We found that the diploid parents favored opposite extremes in terms of soil moisture, soil carbon-to-nitrogen ratios, and light availability. The habitat of the allopolyploid C. flexuosa was broader compared with those of its parental species and overlapped with those of the parents, but not at its extremes. In C. flexuosa , the genes related to water availability were overrepresented among those at both the expression level and the expression ratio of homeolog pairs, which varied among habitat environments. These findings provide empirical evidence for niche differentiation between an allopolyploid and its diploid parents at a fine scale, where both ecological and transcriptomic data indicated water availability to be the key environmental factor for niche differentiation. Significance statement Polyploidization, or whole genome duplication, is common in plants and may contribute to their ecological diversification. However, little is known about the niche differentiation of wild allopolyploids relative to their diploid parents and the gene expression patterns that may underlie such ecological divergence. We detected niche differentiation between the allopolyploid Cardamine flexuosa and its diploid parents C. amara and C. hirsuta along water availability gradient at a fine scale. The ecological differentiation was mirrored by the dynamic control of water availability-related gene expression patterns according to habitat environments. Thus, both ecological and transcriptomic data revealed niche differentiation between an allopolyploid species and its diploid parents.

Abstract Long-term field monitoring of leaf pigment content is informative for understanding plant responses to environments distinct from regulated chambers, but is impractical by conventional destructive measurements. We developed PlantServation, a method incorporating robust image-acquisition hardware and deep learning-based software to analyze field images, where the plant shape, color, and background vary over months. We estimated the anthocyanin contents of small individuals of four Arabidopsis species using color information and verified the results experimentally. We obtained >4 million plant images over three field seasons to study anthocyanin fluctuations. We found significant effects of past radiation, coldness, and precipitation on the anthocyanin content in the field. The synthetic allopolyploid A. kamchatica recapitulated the fluctuations of natural polyploids by integrating diploid responses. The data support a long-standing hypothesis stating that allopolyploids can inherit and combine the traits of progenitors. PlantServation pipeline facilitates the study of plant responses to complex environments termed “ in natura .”